Distribution of the causative agent of relapsing tick-borne fever Borrelia miyamotoi in natural foci in the Tomsk region

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription or Fee Access

Abstract

Background: Knowledge about the infectious potential of the causative agent of recurrent tick-borne fever Borrelia miyamotoi and the role of this pathogen in the etiological structure formation of transmissible natural focal infections in a number of regions remains incomplete. Among them is the Tomsk region where in 2021 the incidence of ixodic tick-borne borreliosis was 15.7 per 100 thousand population, which is 3.6 times higher than the all-Russian indicator.

Aims: to summarize and analyze epidemiological data, as well as the results of our own clinical observations and laboratory studies conducted in 2015-2021 confirming the distribution of the causative agent of relapsing tick-borne fever B. miyamotoi in the Tomsk region.

Materials and methods: Epidemiological data on the manifestation of natural foci of tick-borne infections were analyzed in the Tomsk region for the period 2015-2021. A clinical case of febrile infection caused by B. miyamotoi infection is described as an example of underdiagnosis of relapsing tick-borne fever. Verification of the etiological variant of borreliosis was carried out using real-time PCR. DNA extraction and detection of B. miyamotoi genetic markers were performed using RealBest series kits (Vector-Best, Novosibirsk), followed by nucleic acid sequencing of B. miyamotoi 23SrRNA, glpQ, and recA gene sequences.

Ixodid ticks (I. persulcatus, I. pavlovskyi, D. reticulatus) collected in the Tomsk region were studied for infestation with B. miyamotoi. Detection of genetic markers of pathogenic borrelia was carried out in nucleic acid samples isolated from tick homogenates using kits of the RealBest series (Vector-Best, Novosibirsk).

Results: In 2016, the first clinical case of borreliosis caused by B. miyamotoi confirmed by molecular genetic methods in the Tomsk region was identified. During the period 2015-2021, the infection rate of B. miyamotoi ticks of the genus Ixodes in the Tomsk region was up to 7%; ticks of the genus Dermacentor – up to 3%.

Conclusion. The results of this study demonstrated the distribution the causative agent of relapsing tick-borne fever B. miyamotoi in the natural foci of the Tomsk region, which requires further monitoring of the epizootic situation and study of the role of this pathogen in the formation of the etiological structure of transmission natural focal infections.

Full Text

Обоснование

 

Иксодовые клещи являются переносчиками целого ряда возбудителей инфекционных заболеваний человека: вируса клещевого энцефалита (КЭ), боррелий иксодового клещевого боррелиоза (ИКБ), анаплазм гранулоцитарного анаплазмоза, риккетсий сибирского клещевого тифа и др. [1]. Одно из первых мест по уровню заболеваемости среди природно-очаговых инфекций занимает ИКБ. Благодаря развитию молекулярно-генетических методов исследования, наряду с возбудителями классического ИКБ – спирохетами видовой подгруппы Borrelia burgdorferi sensu lato, в природных очагах все чаще стали выявлять возбудителей так называемого «нового» боррелиоза – Borrelia miyamotoi [2]. Впервые B. miyamotoi обнаружена в иксодовых клещах в Японии в 1995 г. В России первые публикации об инфекции, вызванной B. miyamotoi, датированы 2004 г., когда в крови 25 больных ИКБ, проживающих в Республике Удмуртия, была выделена ДНК патогена [3, 4].  

К настоящему времени уже имеются некоторые данные об экологии и эпидемиологической роли B. miyamotoi на отдельных территориях, однако знания об инфекционном потенциале нового вида боррелий остаются далеко неполными. Клиническая картина возвратной клещевой лихорадки, вызванной B. miyamotoi, отличается от таковой при ИКБ [4‒7]. Сходная с другими бактериальными и вирусными клещевыми инфекциями симптоматика обусловливает трудности клинической дифференциальной диагностики заболевания, вызванного B. miyamotoi.

В настоящее время существуют методы специфической лабораторной диагностики  возвратной клещевой лихорадки, ассоциированной с B. miyamotoi, например, с применением полимеразной цепной реакции (ПЦР) с детекцией ДНК возбудителя, метода иммуноблоттинга (планарный биочип) для выявления специфических антител к антигенам GlpQ, Vlp15/16, Vlp18, Vsp1, Vlp5, ELISPOT-метода для определения высвобождения гамма-интерферона Т-лимфоцитами при их контакте со специфическими антигенами B. miyamotoi [8, 9]. Однако эти методы широко не внедрены в алгоритмы диагностического поиска, поскольку циркуляция и распространённость B. miyamotoi на отдельных территориях исследована недостаточно. В их числе и Томская область, на территории которой в 2021 г. заболеваемость ИКБ в 3,6 раза превысила общероссийский показатель [10]. При высокой частоте безэритемных форм ИКБ (до 70%) отсутствует настороженность врачей в отношении иных (кроме Лайм-боррелиоза) этиологических вариантов клещевого боррелиоза, что приводит к гиподиагностике возвратной клещевой лихорадки.

Цель исследования: обобщение и анализ эпидемиологических данных, а также результатов собственных клинических наблюдений и лабораторных исследований, проведенных в 2015-2021 гг., свидетельствующих о циркуляции на территории Томской области возбудителя возвратной клещевой лихорадки B. miyamotoi.

 

Методы

 

Дизайн исследования

Материалом для исследования послужили эпидемиологические данные о проявлениях природных очагов клещевых инфекций на территории Томской области за период 2015-2021 гг., представленные ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Томской области».

Наряду с этим, в эпидемическом сезоне 2016 г. было обследовано 29 пациентов, госпитализированных в инфекционную клинику ФГБОУ ВО СибГМУ Минздрава России с лихорадкой и наличием в анамнезе факта присасывания клеща. Обследование пациентов включало общеклинические лабораторные исследования и метод твердофазного иммуноферментного анализа (ИФА) с определением IgM и IgG к Borrelia burgdorferi s.l. и к вирусу КЭ, а также антигена вируса КЭ. Дополнительно у пациентов производили забор крови для последующего получения лейкоцитарной фракции и выявления генетических маркеров патогенных боррелий и вируса КЭ методом ПЦР. Для выделения нуклеиновых кислот из лейкоцитарной фракции крови пациентов использовали наборы серии «РеалБест» (АО «Вектор-Бест», Новосибирск). В случае положительной находки присутствие в крови пациента специфической ДНК B. miyamotoi подтверждали секвенированием нуклеиновой кислоты по последовательностям генов 23SrRNA, glpQ и recA B. miyamotoi с последующим филогенетическим анализом полученных нуклеотидных последовательностей.

Дополнительно было проведено исследование тканей иксодовых клещей, собранных на территории Томской области, на предмет зараженности патогенными боррелиями и вирусом КЭ. В 2016 г. исследовали 203 индивидуальных образца нуклеиновых кислот, выделенных из суспензий гомогенатов имаго иксодовых клещей Ixodes persulcatus и I. pavlovskyi. В общей сложности 43 клеща были собраны «на флаг» с растительности, а 160 ‒ сняты с людей, обратившихся на пункт серопрофилактики. В 2021 г. исследовано 46 индивидуальных образцов нуклеиновых кислот, выделенных из гомогенатов имаго иксодовых клещей Dermacentor reticulatus. Клещи были собраны на флаг в рекреационных зонах г. Томска в августе и сентябре 2021 г. Для выделения нуклеиновых кислот и выявления ДНК патогенных боррелий и РНК вируса КЭ использовали ПЦР-наборы серии «РеалБест» (АО «Вектор-Бест», Новосибирск).

 

Критерии соответствия

 

Критерии включения пациентов: в исследовании приняли участие пациенты, госпитализированные в инфекционную клинику с лихорадкой и наличием в анамнезе факта присасывания клеща.

Для анализа инфицированности переносчиков с помощью методов морфометрии были отобраны имаго клещей, относящихся к родам Ixodes (виды I. persulcatus и I. pavlovskyi) и Dermacentor (вид D.reticulatus).

 

Условия проведения

 

Пациенты, принявшие участие в исследовании, находились на стационарном лечении в инфекционной клинике ФГБОУ ВО СибГМУ Минздрава России.

Лабораторные исследования проведены на базе Центральной научно-исследовательской лаборатории ФГБОУ ВО СибГМУ Минздрава России в Научно-образовательном центре молекулярной медицины.

 

Описание медицинского вмешательства

 

Обследование пациентов включало общеклинические лабораторные исследования и метод твердофазного иммуноферментного анализа (ИФА) с определением IgM и IgG к Borrelia burgdorferi s.l. и к вирусу КЭ, а также антигена вируса КЭ.

Дополнительно у пациентов производили забор крови для последующего получения лейкоцитарной фракции и выявления генетических маркеров патогенных боррелий и вируса КЭ методом ПЦР.

 

Анализ в подгруппах не проводился.

 

Этическая экспертиза

 

Исследование было одобрено этическим комитетом ФГБОУ ВО СибГМУ Минздрава России (протокол № 9119/1 от 30.05.2022 г.).

 

Статистический анализ

Принципы расчёта размера выборки: размер выборки предварительно не рассчитывался.

Методы статистического анализа данных: для обработки полученных данных в ходе исследования применялось программное обеспечение MS Office Excel 2010 (Microsoft, США) для работы с электронными таблицами.

 

Результаты

 

Объекты (участники) исследования

 

Проанализированы эпидемиологические данные о проявлениях природных очагов клещевых инфекций на территории Томской области за период 2015-2021 гг., представленные ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Томской области».

Проведено обследование 29 пациентов, госпитализированных в инфекционную клинику ФГБОУ ВО СибГМУ Минздрава России с лихорадкой и наличием в анамнезе факта присасывания клеща.

Исследованы 203 индивидуальных образца нуклеиновых кислот, выделенных из суспензий гомогенатов имаго клещей рода Ixodes и 46 образцов ‒ клещей рода Dermacentor.

 

Основные результаты исследования

 

Томская область является одним из самых больших в Российской Федерации эндемичных очагов КЭ и ИКБ [11]. В период 2015-2019 гг. в Томской области наиболее часто в тканях иксодовых клещей выявлялись спирохеты B. garinii и B. afzelii, в среднем показатель зараженности составил 19% и 12% соответственно [10, 12].

В результате проведенного исследования в 2016 г. нами впервые был установлен факт инфицирования иксодовых клещей патогенными боррелиями, относящимися к виду B. miyamotoi на территории Томской области. ДНК B. miyamotoi была обнаружена в 10 (6,25%) из 160 клещей рода Ixodes, снятых с людей и в 4 (9,3%) из 43 клещей, собранных с растительности. В двух образцах одновременно была обнаружена ДНК B. miyamotoi и B. burgdorferi s. l., а в одном образце – одновременно РНК вируса КЭ, а также ДНК B. miyamotoi и B. burgdorferi s. l. В эпидемическом сезоне 2016 г. впервые был выявлен клинический случай боррелиоза, вызванного B. miyamotoi, подтверждённый с помощью молекулярно-генетических методов.

С 2020 г. вид B. miyamotoi был включен в перечень видов патогенных боррелий, подлежащих мониторингу на территории Томской области. Специалистами ФГБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Томской области» было установлено, что спонтанная инфицированность клещей рода Ixodes возбудителем клещевой возвратной лихорадки B. miyamotoi в 2020 г. составила 3%, в 2021 г. – 7% [10, 12].

В 2021 г. при исследовании инфицированности клещей рода Dermacentor, генетические маркеры B. miyamotoi были обнаружены нами в 1(2%)   из 46 клещей D. reticulatus.

 

Обсуждение

 

Резюме основного результата исследования

 

Результаты проведенных исследований свидетельствуют о циркуляции в природных очагах Томской области возбудителя возвратной клещевой лихорадки B. miyamotoi, что требует дальнейшего мониторинга эпизоотологической ситуации и изучения роли данного патогена в формировании региональной структуры трансмиссивных природно-очаговых инфекций.

 

Обсуждение основного результата исследования

 

Полученные нами данные в Томской области в целом согласуются с результатами исследований, полученных при изучении инфицированности иксодовых клещей B. miyamotoi в других регионах. Циркуляция возбудителя возвратной клещевой лихорадки B. miyamotoi была зарегистрирована в природных биотопах Республики Удмуртия (обнаружена у 6,3% клещей рода Ixodes), в Рязанской области и Свердловской областях (2,9%), Республике Алтай (7,5%), в Иркутской области (10,4%), в Новосибирской области (2,8%), в Красноярском крае (5%), в Хабаровском крае (3,24%), в Амурской области (3,65%) и в Приморском крае (8,5%). Установлено, что эндемичные районы для B. miyamotoi частично совпадают с таковыми для возбудителей ИКБ (B. burgdorferi s.l.). При этом были выявлены случаи микст-инфицирования иксодовых клещей двумя видами спирохет [13-17].

Известно, что клиническая картина боррелиоза, возбудителем которого является B. miyamotoi, отличается от таковой при Лайм-боррелиозе и характеризуется как возвратная клещевая лихорадка. Наряду с фебрильной лихорадкой волнообразного характера и выраженным общетоксическим синдромом для заболевания, вызванного B. miyamotoi, характерно быстрое вовлечение в патологический процесс внутренних органов с развитием пневмонии, гепатита, нефропатии, гастроэнтерита, миокардита и другой патологии [4‒7]. Сходная с другими бактериальными и вирусными клещевыми инфекциями симптоматика обусловливает трудности клинической диагностики заболевания, вызванного B. miyamotoi. С одним из таких случаев мы столкнулись в своей практике и считаем необходимым привести в данной статье (ретроспективно) описание клинической ситуации.

 

Актуальность. Отсутствие настороженности врачей в отношении разнообразных этиологических вариантов безэритемных форм клещевого боррелиоза нередко приводит к гиподиагностике возвратной клещевой лихорадки.

 

Описание случая. Больная В., 69 лет, доставлена в инфекционную клинику ФГБОУ ВО СибГМУ Минздрава России 08.07.2016 г. бригадой скорой медицинской помощи, после консультации терапевта и исключения диагноза пневмонии в приемном отделении. При поступлении предъявляла жалобы на повышение температуры тела до 39 ºС с ознобом, слабость, умеренную головную боль без четкой локализации и головокружение. Выявлены следующие данные эпидемиологического анамнеза и анамнеза заболевания: 17.06.2016 на садово-огородном участке зафиксировано присасывание клеща в левую боковую поверхность живота; клещ находился на теле около 2 часов, удален пациенткой самостоятельно; исследование клеща на наличие антигенов вируса КЭ и ДНК боррелий и постконтактной профилактики клещевых инфекций не проводили; фактов присасывания клещей в прошлом и ранее перенесенных клещевых инфекций не было; в период до 2012 года пациентке регулярно проводили вакцинацию против КЭ; дата заболевания – 08.07.2016. При объективном осмотре определены гипертермия 38,4 ºС, гипотензия 110/60 мм рт. ст. и приглушение тонов сердца. Область присасывания клеща – без видимых изменений. Неврологической симптоматики не выявлено. На рентгенограмме органов грудной клетки обнаружен пневмофиброз.

С учетом эпидемиологических/анамнестических данных и клинического синдромокомплекса был поставлен предварительный клинический диагноз клещевого энцефалита, лихорадочной формы, средней степени тяжести. Однократно введен иммуноглобулин против клещевого энцефалита (7 мл, титр гемагглютинирующих АТ 1/160), с дальнейшим назначением интерферона альфа-2b (Виферон®) в суточной дозе 2 млн ЕД в течение 10 дней.

            В процессе обследования зарегистрированы изменения гемограммы в виде лейкопении 2,84 Г/л с нейтрофилезом 82% и тромбоцитопении 87 Г/л. Результаты ИФА крови (4-е сутки заболевания): IgM/IgG к АГ вируса клещевого энцефалита – ±/+, IgM/IgG к боррелиозным АГ – отрицательно.

На фоне проводимой терапии наблюдали положительную клиническую динамику – нормализацию температуры тела (на 2-е сутки), улучшение общего самочувствия, исчезновение головной боли и головокружения (на 4-е сутки), а также нормализацию уровня лейкоцитов и динамическое повышение сниженного на исходном этапе количества тромбоцитов до 112 Г/л в клиническом анализе крови. Пациентка выписана из клиники в удовлетворительном состоянии. Заключительный клинический диагноз: Клещевой энцефалит, лихорадочная форма, средней степени тяжести.

В дальнейшем, в рамках инициативного исследования, проведен ретроспективный ПЦР-анализ криоконсервированных образцов крови, взятых на этапе поступления больной в стационар. Результаты ПЦР-анализа крови: РНК вируса клещевого энцефалита – отрицательно, ДНК B. burgdorferi s. l. – отрицательно, ДНК B. miyamotoi – положительно. В подтверждающем тесте методом секвенирования получены последовательности ДНК, соответствующие последовательностям B. miyamotoi, которые депонированы в GenBank, KU845211.1. Зарегистрировано полное совпадение последовательности гена glpQ с последовательностью glpQ B. miyamotoi, выделенной из образца крови пациента в Хабаровске. Соответствие с последовательностями B. miyamotoi по генам 23SrRNA и recA составило 99% [18, 19].

 

Обсуждение. В данной ситуации имели место острое начало заболевания с фебрильной лихорадкой и интоксикационным синдромом, отсутствие эритемы в области присасывания клеща и изменения гемограммы, типичные для вирусной инфекции (лейкопения, тромбоцитопения). С учетом верифицированных IgM к антигенам вируса КЭ диагноз КЭ не вызвал сомнения. Предположения о вероятности развития боррелиоза miyamotoi со сходной симптоматикой и аналогичными сдвигами в гематологическом профиле при сомнительном результате серологического тестирования на КЭ не возникло, соответственно, антибактериальная терапия не проведена.

 

Заключение. Представленный случай демонстрирует целесообразность включения в диагностический алгоритм при клещевых инфекциях в реальной практике ПЦР-детекции B. miyamotoi, особенно в сложных клинических ситуациях с отсутствием специфических маркеров КЭ и ИКБ или сомнительными результатами лабораторных исследований.

Следует отметить, что в Томской области большинство лабораторно подтвержденных случаев ИКБ за период 2015-2021 гг. не сопровождалось развитием мигрирующей эритемы. В эпидемическом сезоне 2020 г. безэритемная форма ИКБ встречалась более чем в 2,5 раза чаще, чем эритемная, в 2021 г. – в 2,4 раза чаще [10, 12]. Данное обстоятельство, приведенный клинический случай, а также факт обнаружения генетических маркеров B. miyamotoi в тканях иксодовых клещей, дают основание предполагать участие этого возбудителя в этиологии клещевых инфекций на территории Томской области и определяют необходимость внедрения современных методов лабораторной диагностики и повышения информированности практикующих врачей по вопросам профилактики, дифференциальной диагностики и лечения различных этиологических вариантов иксодовых клещевых боррелиозов.

Заключение

 

Развитие методов молекулярно-генетической диагностики и растущий объем информации о трансмиссивных инфекциях, как в России, так и за рубежом, привели к пересмотру представлений о видовом разнообразии возбудителей ИКБ. Несмотря на это, в большинстве регионов Российской Федерации, эндемичных по клещевым инфекциям, молекулярно-генетические и серологические методы специфической верификации B. miyamotoi не включены в программы диагностического поиска при лихорадочных клещевых инфекциях. Результаты проведенных нами исследований свидетельствуют о циркуляции в природных очагах Томской области возбудителя возвратной клещевой лихорадки B. miyamotoi, что требует дальнейшего мониторинга эпизоотологической ситуации и изучения роли данного патогена в формировании региональной структуры трансмиссивных природно-очаговых инфекций.

×

About the authors

Olga V. Voronkova

Siberian State Medical University

Author for correspondence.
Email: Voronkova-ov@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-9478-3429
SPIN-code: 8005-8110

MD, PhD, Assistant Professor, Head of the Division of Biology and Genetics

Russian Federation, 644050, Tomsk, Moskovskij trakt, 2

larisa V. Lukashova

Siberian State Medical University

Email: luni-april@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-7119-391X
SPIN-code: 8196-9335

MD, PhD, Associate Professor, Head of the Division of Infectious Diseases and Epidemiology

Russian Federation, 644050, Tomsk, Moskovskij trakt, 2

Maria R. Karpova

Siberian State Medical University

Email: mrkarpova@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-7109-9955
SPIN-code: 6935-7447

MD, PhD, Professor, Head of the Division of Microbiology and Virology

Russian Federation, 644050, Tomsk, Moskovskij trakt, 2

Ekaterina N. Ilyinskikh

Siberian State Medical University

Email: infconf2009@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7646-6905
SPIN-code: 5245-5958

MD, PhD, Assistant Professor, Professor of Division of Infectious Diseases and Epidemiology

644050, Tomsk, Moskovskij trakt, 2

Albert G. Semenov

Siberian State Medical University

Email: albertgs@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-6382-8548
SPIN-code: 2003-5281

senior lecturer of the Division of Biology and Genetics

644050, Tomsk, Moskovskij trakt, 2

Irina E. Esimova

Siberian State Medical University

Email: orevi@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-7508-2878
SPIN-code: 2245-6398

MD, PhD, senior lecturer of the of the Division of Biology and Genetics

Russian Federation, 644050, Tomsk, Moskovskij trakt, 2

Elizaveta A. Motlokhova

Siberian State Medical University

Email: emotlohova@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-7409-3770
SPIN-code: 1166-6131

5th year student

644050, Tomsk, Moskovskij trakt, 2

Nikita A. Chernyshov

Siberian State Medical University

Email: niki-rembo@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4008-5606

5th year student

Russian Federation, 644050, Tomsk, Moskovskij trakt, 2

Irina N. Ilyanova

Siberian State Medical University

Email: irina_nt2013@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-9225-5315

6th year student

Russian Federation, 644050, Tomsk, Moskovskij trakt, 2

References

  1. Korenberg EI, Pomelova VG, Osin NS. Infections with natural focality transmitted by ixodid ticks. Moscow: 2013. 464 p. ISBN: 978-5-94822-070-3 (in Russ.)
  2. Rudakova SA, Pen’evskaya NA, Blokh AI, et al. Review of the epidemiological situation on ixodic tick-borne borreliosis in the Russian Federation in 2010–2020 and prognosis for 2021. Problemy osobo opasnykh infektsiy [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2021; 2: 52–61. (in Russ.) doi: 10.21055/0370-1069-2021-2-52-61
  3. Platonov AE, Karan’ LS, Kolyasnikova NM, et al. Taxonomic position and genetic diversity of the borrelia species Borrelia miyamotoi ‒ the causative agent of the “new” ixodic tick-borne borreliosis. Molecular diagnostics ‒ 2010: Proceedings. by ed. V. I. Pokrovsky. Moscow, 2010; 2: 250‒256. (in Russ.)
  4. Sarksyan DS. Ixodic tick-borne borreliosis – the current state of the problem. Infektsionnye bolezni [Infectious diseases]. 2015; 13(2): 61‒67. (in Russ.)
  5. Platonov AE, Maleev VV, Karan’ LS, et al. Relapsing fever borrelioses: forgotten and new ones. Terapevticheskiy arkhiv [Therapeutic Archive]. 2010; 82 (11): 74‒80. (in Russ.).
  6. Krasnova EI, Savel’eva MV, Khokhlova NI, et al. Features of clinical manifestations and laboratory diagnostics of recurrent tick fever caused by Borrelia miyamotoi in the Novosibirsk region. Epidemiologiya i infektsionnye bolezni [Epidemiology and infectious diseases]. 2017; 2: 10‒14. (in Russ.)
  7. Kubiak K, Szczotko M, Dmitryjuk M. Borrelia miyamotoi ‒ an emerging human tick-borne pathogen in Europe. Microorganisms. 2021; 9(1): 154. doi: 10.3390/microorganisms9010154
  8. Cutler SJ. Relapsing fever borreliae: a global review. Clin Lab Med. 2015; 35(4): 847‒865. doi: 10.1016/j.cll.2015.07.001
  9. Stukolova OA, Kolyasnikova NM, Sarksyan DS, et al. Development and use of a planar protein biochip for the serological diagnostics of tick-borne borreliosis caused by Borrelia miyamotoi. Molecular diagnostics ‒ 2017: Proceedings. by ed. V. I. Pokrovsky. Tambov: Ltd “Yulis”, 2017; 2: 151‒152. (in Russ.)
  10. On the state of sanitary and epidemiological welfare of the population in the Tomsk region in 2021: the State report. (in Russ.) Available at: https://70.rospotrebnadzor.ru/s/70/files/documents/regional/gos_doklad/149053.pdf (data access 17 May 2022)
  11. On the state of sanitary and epidemiological welfare of the population in the Russian Federation in 2020: the State report. Moscow: Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Welfare, 2021. 256 p. (in Russ.)
  12. On the state of sanitary and epidemiological welfare of the population in the Tomsk region in 2020: the State report. (in Russ.) Available at URL: https://70.rospotrebnadzor.ru/s/70/files/documents/regional/gos_doklad/148581.pdf (data access 17 May 2022)
  13. Rudakova SA, Teslova OE, Kaneshova NE, et al. Genospecies diversity of borrelia in ixodes ticks of the West Siberia. Problemy osobo opasnykh infektsiy [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2019; (4): 92‒96. (in Russ.) doi: 10.21055/0370-1069-2019-4-92-96
  14. Kolyasnikova NM, Sarkisyan DS, Toporkova MG, et al. Epidemiological and clinical aspects of non-erythemic forms of ixodic tick-borne borreliosis in Russia. Zhurnal MediAl’ [MediAl Journal]. 2018; 2(22): 59‒60. (in Russ.)
  15. Platonov AE, Karan LS, Kolyasnikova NM, et al. Humans infected with the relapsing fever spirochete Borrelia miyamotoi, Russia. Emerg. Infect. Dis. 2011; 17(10): 1816‒1822. doi: 10.3201/eid1710.101474
  16. Khasnatinov MA, Danchinova GA, Takano A, et al. Prevalence of Borrelia miyamotoi in Ixodes persulcatus in Irkutsk city and its neighboring territories, Russia. Ticks and Tick-borne Diseases. 2016; 7 (2): 394‒397. doi: 10.1016/j.ttbdis.2015.12.016
  17. Leonova GN, Lubova VA, Ivanis VA. Monitoring of pathogens of tick-borne infections on the territory of Primorsky Krai in 2014-2018. Tikhookeanskiy meditsinskiy zhurnal [Pacific Medical Journal]. 2018; 4 (74): 10‒14. (in Russ.) doi: 10.17238/PmJ1609-1175.2018.4.10-14
  18. Alexandrov GO, Karpova MR, Pototskaya YuA, et al. Determination of Borrelia miyamotoi – the causative agent of tick-borne recurrent fever in the ticks and blood of a patient in the Tomsk region. Molecular diagnostics ‒ 2017: Proceedings. by ed. V. I. Pokrovsky. Tambov: Ltd “Yulis”, 2017; 2: 338‒339. (in Russ.)
  19. Kondrashova A.M., Karpova M.R., Bondarenko E.I. et al. The first confirmed case of tick-borne recurrent fever caused by Borrelia miyamotoi in the Tomsk region. Infekciya i immunitet [Infection and immunity]. 2017;S: 450.

Supplementary files

There are no supplementary files to display.


Copyright (c) Eco-vector



Свидетельство о регистрации СМИ № 014448 от 08.02.1996 г. выдано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор). 
Свидетельство о регистрации СМИ ЭЛ № ФС 77 - 80652 от 15.03.2021 г. выдано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies