Epidemiology and Infectious DiseasesEpidemiology and Infectious DiseasesЭпидемиология и инфекционные болезни3034-20073034-2015Eco-Vector10907010.17816/EID109070Original study articlesОригинальные исследованияResearch ArticleDistribution of the causative agent of relapsing tick-borne fever Borrelia miyamotoi in natural focus in the Tomsk regionЦиркуляция возбудителя возвратной клещевой лихорадки Borrelia miyamotoi в природном очаге Томской областиhttps://orcid.org/0000-0001-9478-34298005-8110VoronkovaOlga V.ВоронковаОльга Владимировна
Russian Federation

MD, Dr. Sci. (Med.), Associate Professor

д.м.н., доцент

Voronkova-ov@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7119-391X8196-9335LukashovaLarisa V.ЛукашоваЛариса Владимировна
Russian Federation

MD, Dr. Sci. (Med.), Associate Professor

д.м.н., доцент

luni-april@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7109-99556935-7447KarpovaMaria R.КарповаМария Ростиславовна
Russian Federation

MD, Dr. Sci. (Med.), Professor

д.м.н., профессор

mrkarpova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7646-69055245-5958IlyinskikhEkaterina N.ИльинскихЕкатерина Николаевна
Russian Federation

MD, Dr. Sci. (Med.), Associate Professor

д.м.н., доцент

infconf2009@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6382-85482003-5281SemenovAlbert G.СеменовАльберт Геннадьевич
Russian Federation
albertgs@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7508-28782245-6398EsimovaIrina E.ЕсимоваИрина Евгеньевна
Russian Federation

MD, Dr. Sci. (Med.)

д.м.н.

orevi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7409-37701166-6131MotlokhovaElizaveta A.МотлоховаЕлизавета Андреевна
Russian Federation
emotlohova@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-4008-56067863-9900ChernyshovNikita A.ЧернышовНикита Алексеевич
Russian Federation
niki-rembo@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-9225-53159184-3509IlyanovaIrina N.ИльяноваИрина Николаевна
Russian Federation
irina_nt2013@mail.ruSiberian State Medical UniversityСибирский государственный медицинский университет230720220710202227115222906202218072022Copyright ©; 2022, Voronkova O.V., Lukashova L.V., Karpova M.R., Ilyinskikh E.N., Semenov A.G., Esimova I.E., Motlokhova E.A., Chernyshov N.A., Ilyanova I.N.Copyright ©; 2022, Воронкова О.В., Лукашова Л.В., Карпова М.Р., Ильинских Е.Н., Семенов А.Г., Есимова И.Е., Мотлохова Е.А., Чернышов Н.А., Ильянова И.Н.2022Voronkova O.V., Lukashova L.V., Karpova M.R., Ilyinskikh E.N., Semenov A.G., Esimova I.E., Motlokhova E.A., Chernyshov N.A., Ilyanova I.N.Воронкова О.В., Лукашова Л.В., Карпова М.Р., Ильинских Е.Н., Семенов А.Г., Есимова И.Е., Мотлохова Е.А., Чернышов Н.А., Ильянова И.Н.https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/https://rjeid.com/1560-9529/article/view/109070

BACKGROUND: Knowledge about the infectious potential of the causative agent of recurrent tick-borne fever Borrelia miyamotoi and the role of this pathogen in the etiological structure formation of transmissible natural focal infections in a number of regions remains incomplete. Among them is the Tomsk region where in 2021 the incidence of ixodic tick-borne borreliosis was 15.7 per 100,000 population, which is 3.6 times higher than the all-Russian indicator.

AIMS: This study aimed to summarize and analyze epidemiological data, as well as the results of our own clinical observations and laboratory studies conducted in 2015–2021 confirming the distribution of the causative agent of relapsing tick-borne fever B. miyamotoi in the Tomsk region.

MATERIALS AND METHODS: Epidemiological data on the manifestation of the natural foci of tick-borne infections were analyzed in the Tomsk region for the period 2015–2021. A clinical case of febrile infection caused by B. miyamotoi infection is described as an example of underdiagnosis of relapsing tick-borne fever. Verification of the etiological variant of borreliosis was carried out using real-time PCR. DNA extraction and detection of B. miyamotoi genetic markers were performed using RealBest series kits (Vector-Best, Novosibirsk), followed by nucleic acid sequencing of B. miyamotoi 23SrRNA, glpQ, and recA gene sequences. Ixodid ticks (Ixodes persulcatus, Ixodes pavlovskyi, Dermacentor reticulatus) collected from the Tomsk region were studied for infestation with B. miyamotoi. The detection of genetic markers of pathogenic Borrelia was carried out in nucleic acid samples isolated from tick homogenates using kits of the RealBest series (Vector-Best, Novosibirsk).

RESULTS: In 2016, the first clinical case of borreliosis caused by B. miyamotoi was confirmed by molecular genetic methods in the Tomsk region. During the period 2015–2021, the infection rate of B. miyamotoi ticks of the genus Ixodes in the Tomsk region was up to 7%, ticks of the genus Dermacentor ― up to 3%.

CONCLUSION: The results of this study demonstrated the distribution of the causative agent of relapsing tick-borne fever B. miyamotoi in the natural foci of the Tomsk region, which requires further monitoring of the epizootic situation and study of the role of this pathogen in the formation of the etiological structure of transmission natural focal infections.

Обоснование. Знания об инфекционном потенциале возбудителя возвратной клещевой лихорадки Borrelia miyamotoi и роли данного патогена в формировании этиологической структуры трансмиссивных природно-очаговых инфекций в ряде регионов остаются неполными. В их числе Томская область, на территории которой в 2021 г. заболеваемость иксодовым клещевым боррелиозом составила 15,7 на 100 тыс. населения, что в 3,6 раза превысило общероссийский показатель.

Цель исследования ― обобщение и анализ эпидемиологических данных, а также результатов собственных клинических наблюдений и лабораторных исследований, проведённых в 2015–2021 гг., свидетельствующих о циркуляции на территории Томской области возбудителя возвратной клещевой лихорадки B. miyamotoi.

Материалы и методы. Проанализированы эпидемиологические данные о проявлении природных очагов клещевых инфекций на территории Томской области за период 2015–2021 гг. Приведено описание клинического наблюдения лихорадочной инфекции, обусловленной инфицированием B. miyamotoi, как пример гиподиагностики возвратной клещевой лихорадки. Верификацию этиологического варианта боррелиоза осуществляли с помощью метода полимеразной цепной реакции в реальном времени. Выделение ДНК и выявление генетических маркеров B. miyamotoi проводили с использованием наборов серии «РеалБест» (АО «Вектор-Бест», Новосибирск) с последующим секвенированием нуклеиновой кислоты по последовательностям генов 23SrRNA, glpQ и recA B. miyamotoi. Исследовали иксодовых клещей (Ixodes persulcatus, Ixodes pavlovskyi, Dermacentor reticulatus), собранных на территории Томской области, на предмет заражённости B. miyamotoi. Выявление генетических маркеров патогенных боррелий осуществляли в индивидуальных образцах нуклеиновых кислот, выделенных из гомогенатов клещей, с использованием наборов серии «РеалБест» (АО «Вектор-Бест», Новосибирск).

Результаты. В 2016 г. в Томской области выявлен первый подтверждённый молекулярно-генетическим методом клинический случай боррелиоза, вызванного B. miyamotoi. За период 2015–2021 гг. частота инфицирования B. miyamotoi клещей рода Ixodes в Томской области, составила до 7%, клещей рода Dermacentor ― до 3%.

Заключение. В природных очагах Томской области циркулирует возбудитель возвратной клещевой лихорадки B. miyamotoi, что требует дальнейшего мониторинга эпизоотической ситуации и изучения роли данного патогена в формировании этиологической структуры трансмиссивных природно-очаговых инфекций.

tick-borne borreliosistick-borne relapsing feverBorrelia miyamotoiиксодовый клещевой боррелиозвозвратная клещевая лихорадкаBorrelia miyamotoiРНФ и Администрация Томской областиRussian Science Foundation and the Administration of the Tomsk Region22-15-20010Korenberg EI, Pomelova VG, Osin NS. Infections with natural focality transmitted by ixodid ticks. Moscow; 2013. 464 p. (In Russ).Коренберг Э.И., Помелова В.Г., Осин Н.С. Природно-очаговые инфекции, передающиеся иксодовыми клещами. Москва, 2013. 464 с.Rudakova SA, Pen’evskaya NA, Blokh AI, et al. Review of the epidemiological situation on ixodic tick-borne borreliosis in the Russian Federation in 2010–2020 and prognosis for 2021. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2021;(2):52–61. (In Russ). doi: 10.21055/0370-1069-2021-2-52-61Рудакова С.А., Пеньевская Н.А., Блох А.И., и др. Обзор эпидемиологической ситуации по иксодовым клещевым боррелиозам в Российской Федерации в 2010–2020 гг. и прогноз на 2021 г. // Проблемы особо опасных инфекций. 2021. № 2. С. 52–61. doi: 10.21055/0370-1069-2021-2-52-61Platonov AE, Karan’ LS, Kolyasnikova NM, et al. Taxonomic position and genetic diversity of the borrelia species Borrelia miyamotoi ― the causative agent of the “new” ixodic tick-borne borreliosis. Molecular diagnostics – 2010: Proceedings of the All-Russian scientific and practical conference with international participation. Vol. 2. Ed. by V.I. Pokrovsky. Moscow: EhiViDzhi. Р. 250–256. (In Russ).Платонов А.Е., Карань Л.С., Колясникова Н.М., и др. Таксономическая позиция и генетическое разнообразие вида боррелий Borrelia miyamotoi ― возбудителя «нового» иксодового клещевого боррелиоза // Молекулярная диагностика – 2010: сборник трудов Всероссийской научно-практической конференции с международным участием. Т. 2 / под ред. В.И. Покровского. Москва: ЭйВиДжи, 2010. С. 250–256.Sarksyan DS. Ixodic tick-borne borreliosis ― the current state of the problem. Infectious diseases. 2015;13(2):61–67. (In Russ).Сарксян Д.С. Иксодовые клещевые боррелиозы ― современное состояние проблемы // Инфекционные болезни. 2015. Т. 13, № 2. С. 61–67.Platonov AE, Maleev VV, Karan’ LS, et al. Relapsing fever borrelioses: forgotten and new ones. Ther Arch. 2010;82(11):74–80. (In Russ).Платонов А.Е., Малеев В.В., Карань Л.С., и др. Боррелиозные возвратные лихорадки: забытые и новые // Терапевтический архив. 2010. Т. 82, № 11. С. 74–80.Krasnova EI, Savel’eva MV, Khokhlova NI, et al. Features of clinical manifestations and laboratory diagnostics of recurrent tick fever caused by Borrelia miyamotoi in the Novosibirsk region. Epidemiology and infectious diseases. 2017;(2):10–14. (In Russ).Краснова Е.И., Савельева М.В., Хохлова Н.И., и др. Особенности клинических проявлений и лабораторной диагностики возвратной клещевой лихорадки, вызванной Borrelia miyamotoi, в Новосибирской области // Эпидемиология и инфекционные болезни. 2017. № 2. С. 10–14.Kubiak K, Szczotko M, Dmitryjuk M. Borrelia miyamotoi ― an emerging human tick-borne pathogen in Europe. Microorganisms. 2021;9(1):154. doi: 10.3390/microorganisms9010154Kubiak K., Szczotko M., Dmitryjuk M. Borrelia miyamotoi ― an emerging human tick-borne pathogen in Europe // Microorganisms. 2021. Vol. 9, N 1. Р. 154. doi: 10.3390/microorganisms9010154Cutler SJ. Relapsing fever borreliae: a global review. Clin Lab Med. 2015;35(4):847–865. doi: 10.1016/j.cll.2015.07.001Cutler S.J. Relapsing fever borreliae: a global review // Clin Lab Med. 2015. Vol. 35, N 4. Р. 847–865. doi: 10.1016/j.cll.2015.07.001Stukolova OA, Kolyasnikova NM, Sarksyan DS, et al. Development and use of a planar protein biochip for the serological diagnostics of tick-borne borreliosis caused by Borrelia miyamotoi. Molecular Diagnostics – 2017: Proceedings of the IX All-Russian scientific and practical conference with International participation, April 18–20, 2017. Ed. by V.I. Pokrovsky. Moscow: Yulis; 2017. Р. 151–152. (In Russ).Стуколова О.А., Колясникова Н.М., Сарксян Д.С., и др. Разработка и использование планарного белкового биочипа для серологической диагностики клещевого боррелиоза, вызванного Borrelia miyamotoi // Молекулярная диагностика – 2017: сборник трудов IХ Всероссийской научно-практической конференции с международным участием, 18–20 апреля 2017 г. / под ред. В.И. Покровского. Москва: Юлис, 2017. С. 151–152.On the state of sanitary and epidemiological welfare of the population in the Tomsk region in 2021. The State report. Tomsk, 2022. 173 p. (In Russ).О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения Томской области в 2021 году. Государственный доклад. Томск, 2022. 173 с.On the state of sanitary and epidemiological welfare of the population in the Russian Federation in 2020. The State report. Moscow; 2021. 256 p. (In Russ).О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения Российской Федерации в 2020 году. Государственный доклад. Москва, 2021. 256 с.On the state of sanitary and epidemiological welfare of the population in the Tomsk region in 2020. The State report. Tomsk, 2021. 187 p. (In Russ).О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения Томской области в 2020 году. Государственный доклад. Томск, 2021. 187 с.Rudakova SA, Teslova OE, Kaneshova NE, et al. Genospecies diversity of borrelia in ixodes ticks of the West Siberia. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2019;(4):92–96. (In Russ). doi: 10.21055/0370-1069-2019-4-92-96Рудакова С.А., Теслова О.Е., Канешова Н.Е., и др. Геновидовое разнообразие боррелий в иксодовых клещах на территории юга Западной Сибири // Проблемы особо опасных инфекций. 2019. № 4. С. 92–96. doi: 10.21055/0370-1069-2019-4-92-96Kolyasnikova NM, Sarkisyan DS, Toporkova MG, et al. Epidemiological and clinical aspects of non-erythemic forms of ixodic tick-borne borreliosis in Russia. MediAl’ J. 2018;2(22):59–60. (In Russ).Колясникова Н.М., Сарксян Д.С., Топоркова М.Г., и др. Эпидемиологические и клинические аспекты безэритемных форм иксодовых клещевых боррелиозов в России // Журнал МедиАль. 2018. № 2. С. 59–60.Platonov AE, Karan LS, Kolyasnikova NM, et al. Humans infected with the relapsing fever spirochete Borrelia miyamotoi, Russia. Emerg Infect Dis. 2011;17(10):1816–1822. doi: 10.3201/eid1710.101474Platonov A.E., Karan L.S., Kolyasnikova N.M., et al. Humans infected with the relapsing fever spirochete Borrelia miyamotoi, Russia // Emerg Infect Dis. 2011. Vol. 17, N 10. P. 1816–1822. doi: 10.3201/eid1710.101474Khasnatinov MA, Danchinova GA, Takano A, et al. Prevalence of Borrelia miyamotoi in Ixodes persulcatus in Irkutsk city and its neighboring territories, Russia. Ticks Tick Borne Dis. 2016;7(2): 394–397. doi: 10.1016/j.ttbdis.2015.12.016Khasnatinov M.A., Danchinova G.A., Takano A., et al. Prevalence of Borrelia miyamotoi in Ixodes persulcatus in Irkutsk city and its neighboring territories, Russia // Ticks Tick Borne Dis. 2016. Vol. 7, N 2. Р. 394–397. doi: 10.1016/j.ttbdis.2015.12.016Leonova GN, Lubova VA, Ivanis VA. Monitoring of pathogens of tick-borne infections on the territory of Primorsky Krai in 2014–2018. Pacific Medical Journal. 2018;4(74):10–14. (In Russ). doi: 10.17238/PmJ1609-1175.2018.4.10-14Леонова Г.Н., Лубова В.А., Иванис В.А. Мониторинг возбудителей клещевых инфекций на территории Приморского края в 2014–2018 гг. // Тихоокеанский медицинский журнал. 2018. № 4. С. 10–14. doi: 10.17238/PmJ1609-1175.2018.4.10-14Alexandrov GO, Karpova MR, Pototskaya YuA, et al. Determination of Borrelia miyamotoi ― the causative agent of tick-borne recurrent fever in the ticks and blood of a patient in the Tomsk region. Molecular Diagnostics – 2017: Proceedings of the IX All-Russian scientific and practical conference with International participation, April 18–20, 2017. Ed. by V.I. Pokrovsky. Moscow: Yulis; 2017. Р. 338–339. (In Russ).Александров Г.О., Карпова М.Р., Потоцкая Ю.А., и др. Определение Borrelia miyamotoi ― возбудителя клещевой возвратной лихорадки в клещах и крови пациента в Томской области // Молекулярная диагностика – 2017: сборник трудов IХ Всероссийской научно-практической конференции с международным участием, 18–20 апреля 2017 г. / под ред. В.И. Покровского. Москва: Юлис, 2017. С. 338–339.Kondrashova AM, Karpova MR, Bondarenko EI, et al. The first confirmed case of tick-borne recurrent fever caused by Borrelia miyamotoi in the Tomsk region. Infection and Immunity. 2017;(S):450. (In Russ).Кондранова А.М., Карпова М.Р., Бондаренко Е.И., и др. Первый подтвержденный случай клещевой возвратной лихорадки, вызванный Borrelia miyamotoi, в Томской области // Инфекция и иммунитет. 2017. № S. С. 450.