Анализ видового состава и заражённости клещей возбудителями иксодовых клещевых боррелиозов на территории Республики Татарстан за период 2012–2022 годов

Полный текст

ОБОСНОВАНИЕ

Иксодовые клещевые боррелиозы (болезнь Лайма, ИКБ) занимают ведущее место среди природно-очаговых бактериальных зоонозов, регистрируемых в Российской Федерации. На территории России располагается большая часть мирового ареала ИКБ, что подтверждается ежегодной регистрацией случаев заболевания более чем в 70 субъектах страны. Высокий уровень заболеваемости ИКБ устойчиво регистрируется в Сибирском, Уральском, Приволжском и Северо-Западном федеральных округах [1]. Территория Республики Татарстан также является эндемичной по ИКБ. По результатам мониторинга напряжённости иммунитета населения городов и районов Республики Татарстан к возбудителям инфекций, передающихся клещами и комарами, удельный вес лиц, серопозитивных к ИКБ, составил 3,8% [1].

Чаще всего заражение происходит при укусах иксодовых клещей. Помимо трансмиссивного пути не исключается передача боррелий через фекалии клеща после их попадания на кожу и последующего втирания при расчёсах. Более 200 видов диких млекопитающих являются прокормителями клещей в природных очагах. Заражение людей и животных чаще происходит с апреля по октябрь, в период сезонной активности клещей. Наибольшее эпидемиологическое значение в распространении ИКБ имеют клещи Ixodes ricinus и Ixodes persulcatus. Полагают, что именно эти виды клещей проявляют наибольшую агрессивность по отношению к человеку [2].

Эпидемическая ситуация по заболеваемости боррелиозом зависит от активности природных очагов инфекции. На накопление возбудителя болезни Лайма в очагах влияют разнообразные факторы, включающие, к примеру, трансформацию ландшафта c последующими изменениями численности популяций главных переносчиков и прокормителей, а также состояние биоценоза чувствительных к возбудителю животных.

Восприимчивость людей к инфекции очень высока.

Согласно анализу эпидемической ситуации по ИКБ в 2022 году и прогнозу на 2023 год в Российской Федерации, подготовленному Референс-центром по мониторингу за боррелиозами ФБУН «Омский научно-исследовательский институт природно-очаговых инфекций» Роспотребнадзора, имеется значимая связь показателей заражённости клещей в природных станциях, равно как и клещей, снятых с людей, и заражённости населения, при этом корреляции выявляются только в отношении I. persulcatus, но не в отношении других видов клещей [3].

Анализ проявлений эпизоотического процесса важен для планирования профилактических и противоэпидемических мероприятий и выступает неотъемлемым компонентом эпидемиологического надзора за природно-очаговыми инфекциями [3].

Цель исследования — провести анализ видового состава и заражённости клещей возбудителями ИКБ на территории Республики Татарстан за период 2012–2022 годов.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Дизайн исследования

Проведён анализ биологического материала — клещей, собранных зоологической группой ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Татарстан (Татарстан)» с объектов окружающей среды с помощью флага из фланели по стандартной методике [4], согласно плану-графику, утверждённому Управлением Роспотребнадзора по Республике Татарстан (Татарстан). Сбор осуществлялся в течение 2012–2022 годов (с апреля по октябрь каждого года).

Обработаны данные по лабораторному исследованию клещей в испытательном лабораторном центре ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Татарстан (Татарстан)» и ФБУН «Казанский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии» Роспотребнадзора.

Тестирование клещей (I. persulcatus, Dermacentor reticulatus, I. ricinus) на Borrelia burgdorferi проведено методом полимеразной цепной реакции (ПЦР) c гибридизационно-флуоресцентной детекцией с использованием набора реагентов «АмплиСенс TBEV, B.burgdorferi Sl., A.Phagocytophilum, E.chaffeensis/E.muris-Fl.» (Россия), а на возбудителя Borrelia miyamotoi — с использованием набора реагентов «РеалБест ДНК Borrelia miyamotoi» (Россия). Пробоподготовка включала приготовление суспензии клещей. При исследовании пулов клещей в один образец включали не более 10 особей. Исследуемых клещей помещали в пробирки типа «Эппендорф», вносили 500 мкл 96% этанола, полученную суспензию перемешивали с использованием технологии Vortex. Затем в пробирку с клещами вносили по 500 мкл 0,15 М раствора хлорида натрия, вновь встряхивали на вортексе и с помощью вакуумного отсасывателя аккуратно забирали остатки жидкости. Из полученного материала готовили суспензии клещей механическим способом. Затем забирали 100 мкл надосадочной жидкости для экстракции РНК/ДНК из клещей Ixodes и 50 мкл для экстракции РНК/ДНК из клещей Dermacentor. Экстракцию РНК/ДНК проводили с использованием набора реагентов «РИБО-преп» (Россия).

Проведён анализ отчётных форм за 2012–2022 годы «Обзор и прогноз состояния популяций и численности мелких млекопитающих и членистоногих — носителей и переносчиков возбудителей природно-очаговых болезней, эпизоотологической и эпидемиологической обстановки в субъекте Российской Федерации», утверждённых Приказом Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека (Роспотребнадзор) от 14.01.2013 № 6, подготовленных ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Татарстан (Татарстан)». Статистическая обработка выполнена с помощью программы Microsoft Excel.

Проведён анализ формы статистического наблюдения № 2 «Сведения об инфекционных и паразитарных заболеваниях» по Республике Татарстан с 2012 по 2022 год в части «Укусы клещами».

Условия проведения

Сбор клещей с объектов окружающей среды проводился зоологической группой ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Татарстан (Татарстан)» на территории разных муниципальных образований республики. Лабораторное исследование клещей выполнено в испытательном лабораторном центре ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Татарстан (Татарстан)» и ФБУН «Казанский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии» Роспотребнадзора (Казань).

Продолжительность исследования

В течение периода 2012–2022 годов проводился сбор клещей с последующим лабораторным исследованием, в 2023 году выполнен анализ лабораторных и статистических данных.

Этическая экспертиза

Не требовалась.

Методы статистического анализа данных

Рассчитаны интенсивные и экстенсивные показатели заболеваемости. Категориальные данные представлены в виде доли. Для оценки связи показателей использовали корреляционный анализ. Статистическая обработка выполнена с помощью программы Microsoft Excel.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Объекты исследования

Объектами исследования выступили:

• 5536 особей клещей, собранных с объектов окружающей среды;
• отчётные формы за 2012–2022 годы «Обзор и прогноз состояния популяций и численности мелких млекопитающих и членистоногих — носителей и переносчиков возбудителей природно-очаговых болезней, эпизоотологической и эпидемиологической обстановки в субъекте Российской Федерации», утверждённые Приказом Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека (Роспотребнадзор) от 14.01.2013 № 6, подготовленные ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Татарстан (Татарстан)»;
• формы статистического наблюдения № 2 «Сведения об инфекционных и паразитарных заболеваниях» по Республике Татарстан с 2012 по 2022 год.

Основные результаты исследования

Видовой состав клещей распределился следующим образом: 4173 особи вида D. reticulatus, 780 — I. ricinus, 583 — I. persulcatus (рис. 1).

При последующем лабораторном исследовании в биоматериалах 410 из 5536 исследованных клещей были выявлены патогенные геномовиды B. burgdorferi s.l.; доля поражённых клещей составила 7,4% собранных особей. При этом боррелиофорность клещей различных видов не была одинаковой и составила 20,4% для I. persulcatus, 14% — для I. ricinus, 4,4% — для D. reticulatus.

 

Рис.1 - Индекс доминирования клещей разного вида в природных биотопах Республики Татарстан в течение 2012-2022 гг.

Fig. 1. Index of dominance of ticks of different types in natural biotopes of the Republic of Tatarstan during 2012–2022.

 

В дополнение к этому в клещах, собранных в 4 восточных и центральных районах республики (Новошешминском, Елабужском, Альметьевском и Сармановском районах), были обнаружены патогенные геномовиды B. miyamotoi — 0,68% собранных особей (в 14 пробах из 2288).

Показатели боррелиофорности клещей варьируют в разных районах республики. В 15 районах отмечены показатели, превышающие среднереспубликанский (7,4%): удельный вес поражённых клещей в них составил от 8,0 до 20,7% (рис. 2). Превышение среднереспубликанских показателей в 2 раза и более выявлено в 3 районах Республики Татарстан: Алексеевском (20,7%), Высокогорском (19,3%), Нурлатском (18,8%). При этом клещи, собранные в названных муниципальных районах, в значительной части представлены родом Ixodes: 33,3% клещей, собранных в Алексеевском районе, 42,5% — в Высокогорском районе, 33,0% — в Нурлатском районе. Именно для этого вида клещей мы выявили наибольший показатель боррелиофорности.

 

Рис. 2. Боррелиофорность клещей в муниципальных районах Республики Татарстан (2012–2022 годы).

Fig. 2. Infection of ticks with Borrelia in municipal districts of the Republic of Tatarstan (2012–2022).

 

К сожалению, в 10 районах Республики Татарстан лабораторные исследования клещей на наличие боррелий за исследуемый период не проводились, хотя в некоторых из этих районов случаи заболеваний населения ИКБ регистрируются ежегодно. Так, в Арском районе средний многолетний уровень заболеваемости за исследуемый период составил 0,93 на 100 тыс. населения, в Кайбицком — 0,61, в Апастовском и Мамадышском — по 0,49, в Кукморском и Дрожановском — по 0,36, в Бавлинском — 0,25. Установлено, что в районах, в которых показатели заболеваемости ИКБ превышают среднемноголетние значения (Агрызский, Верхнеуслонский, Заинский, Лаишевский, Лениногорский, Тетюшский) (рис. 3), лабораторные исследования клещей не проводились вовсе или проводилось исследование только клещей рода Dermacentor, не являющихся основными переносчиками ИКБ.

 

Рис. 3. Территориальное распределение заболеваемости иксодовым клещевым боррелиозом за период 2012–2022 годов в Республике Татарстан (в показателях на 100 тыс. населения).

Fig. 3. Territorial distribution of borreliosis incidence rates for the period 2012–2022 in the Republic of Tatarstan (in terms of per 100 thousand population).

 

В силу этого нам не удалось установить связи показателей заболеваемости населения с боррелиофорностью клещей. Надо отметить, что в некоторых муниципальных образованиях случаи ИКБ за исследуемый период не регистрировались (эти районы не отражены на диаграмме), что может быть связано с рядом причин, требующим детального анализа.

Общее число людей, обратившихся по поводу укусов клещей, в 2012–2022 годах составило 77 703, из них 59 168 (76,2%) — лица старше 18 лет, остальные — дети. Наибольшее число пострадавших от укусов отмечено в 2015, 2019 и 2022 годах, что совпадает с пиками заболеваемости населения ИКБ [5].

ОБСУЖДЕНИЕ

В отличие от клещевого вирусного энцефалита заболеваемость ИКБ в России имеет чётко выраженную тенденцию к росту, и заболевание занимает лидирующую позицию (38,3% в 2022 году) в структуре природно-очаговых инфекций, регистрирующихся на территории страны [1]. Заболеваемость в 2022 году составила 4,98 на 100 тыс. населения и превысила среднемноголетний порог 2010–2019 годов на 3,4%. Максимальные показатели были зафиксированы в Республике Тыва, Томской и Свердловской областях [1]. Несмотря на внедрение передовых технологий лабораторной диагностики и растущий объём информации о трансмиссивных инфекциях, нет чётких представлений о заболеваемости ИКБ и распространённости хронических форм заболевания во многих регионах России, включая Республику Татарстан. Верифицируется лишь часть инфекций. По оценкам экспертов, реальная заболеваемость превышает число зарегистрированных случаев в 5 и более раз [6, 7]. Эпидемическую ситуацию по ИКБ в Республике Татарстан можно считать благополучной относительно многих других регионов России. Тем не менее заболеваемость носит волнообразный характер со значительным приростом показателей заболеваемости в течение последних 3 лет [5]. Качественный эпидемиологический надзор за трансмиссивными зоонозами невозможен без учёта взаимоотношений «человек–окружающая среда» и изучения динамики численности популяции переносчиков и их поражённости. Видовой состав клещей необходимо учитывать при планировании мероприятий по акарицидной обработке территории. Связано это с тем, что для разных видов клещей характерны разные пики активности.

Результаты исследования переносчиков боррелиозов — клещей семейства иксодовых — продемонстрировали доминирование в структуре переносчика на территории республики в течение исследуемого периода (2012–2022 годы) клещей рода Dermacentor. Обычными, но малочисленными видами являются клещи видов I. ricinus и I. persulcatus. Вероятнее всего, такое распределение обусловлено наличием в Республике Татарстан биотопов, более подходящих для членистоногих данного рода. Республика Татарстан расположена на Восточно-Европейской равнине. Общая площадь Республики Татарстан — 68 тыс. км². Климат умеренно континентальный. Средние температуры января — от –13 до –18 °С, июля — +19–20 °С. Количество осадков составляет до 500 мм в год. Лесом покрыто около 16% территории. Республика Татарстан расположена на границе двух больших зоогеографических зон — леса и степи, чем и определяется видовой состав фауны. Данные природные условия более всего подходят для обитания D. reticulates [8].

Наибольшая боррелиофорность (20,4%) отмечена нами у I. persulcatus. Для сравнения: в разных регионах России заражённость боррелиями клещей вида I. persulcatus, собранных с растительности в 2022 году, варьировала от 17 до 48,03% [3]. Заражённость клещей вида D. reticulatus оказалась минимальной, что свидетельствует о низкой эффективности размножения боррелий в клещах данного рода. Согласно исследованиям, проведённым в соседней Кировской области в период с 2010 по 2015 год, средняя доля инфицированных боррелиями особей D. reticulatus составила 36,93% [9]. Авторы связывают высокий процент инфицированности с недавним распространением клещей этого вида на территории Кировской области.

B. miyamotoi была обнаружена в клещах вида I. ricinus (заражённость составила 0,4%). В Тверской области заражённость клещей I. ricinus данным видом боррелий составляет 2,9%, а I. persulcatus — 1,8%. В Томской, Новосибирской и Кемеровской областях генетический материал B. miyamotoi выявлен в 2,2% клещей рода I. persulcatus и I. pavlovskyi [10]. Таким образом, по данным Республики Татарстан, равно как и по данным иных регионов России, инфицированность иксодовых клещей B. miyamotoi значительно ниже, чем боррелиями комплекса B. burgdorferi s.l.

Ограничения исследования

Отсутствие данных по обследованию клещей в отдельных муниципальных образованиях не позволило оценить связь показателей заболеваемости населения с боррелиофорностью клещей.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Республика Татарстан эндемична по болезни Лайма. Заболеваемость ИКБ, равно как и показатели боррелиофорности клещей, имеет территориальные различия. Доминирующим в природных эпитопах Республики Татарстан видом иксодовых клещей в течение периода 2012–2022 годов явился D. reticulatus, на долю которого пришлось 75,4% собранных особей. К счастью, для клещей этого вида установлен наименьший уровень боррелиофорности: поражёнными оказались лишь 4,4% клещей (для сравнения: боррелиофорность для I. persulcatus составила 20,4%, для I. ricinus — 14%). Данный факт, в какой-то степени, может быть ответственен за относительно невысокие, в сравнении с другими регионами, показатели заболеваемости ИКБ в Республике Татарстан. Выявление, хоть и в небольшом количестве, клещей вида I. ricinus, поражённых относительно недавно открытой на территории России спирохетой вида B. miyamotoi [11], подтверждает необходимость специфического обследования пациентов с безэритемной формой лихорадки, развившейся после эпизода укуса клеща, с целью диагностики у них возвратной лихорадки.

Для мониторинга эпидемической ситуации по ИКБ в регионе и выработки предложений по снижению риска заражения населения необходимо проведение исследования клещей, в особенности в районах с заболеваемостью, превышающей среднемноголетний уровень по Республике Татарстан, с определением видового состава и инфицированности переносчиков-клещей.

ДОПОЛНИТЕЛЬНАЯ ИНФОРМАЦИЯ

Источник финансирования. Авторы заявляют об отсутствии внешнего финансирования при проведении исследования.

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.

Вклад авторов. Все авторы подтверждают соответствие своего авторства международным критериям ICMJE (все авторы внесли существенный вклад в разработку концепции, проведение исследования и подготовку статьи, прочли и одобрили финальную версию перед публикацией). Наибольший вклад распределён следующим образом: И.А. Карпова — сбор и анализ данных, написание статьи; Г.Р. Хасанова — анализ данных, написание и редактирование статьи; Л.Ф. Садреева — анализ данных, редактирование раздела статьи; Ю.А. Тюрин — проведение лабораторного исследования клещей, редактирование раздела статьи; Н.Н. Шайхуллин — сбор биологического материала, написание статьи.

ADDITIONAL INFORMATION

Funding source. This study was not supported by any external sources of funding.

Competing interests. The authors declare that they have no competing interests.

Authors’ contribution. All authors made a substantial contribution to the conception of the work, acquisition, analysis, interpretation of data for the work, drafting and revising the work, final approval of the version to be published and agree to be accountable for all aspects of the work. I.A. Karpova — data collection and analysis, article writing; G.R. Khasanova — data analysis, writing and editing the article; L.F. Sadreeva — data analysis, editing a section of the article; Yu.A. Tyurin — conducting laboratory research on ticks, editing a section of the article; N.N. Shaykhullin — collection of biological material, writing the article.

Об авторах

Ирина Александровна Карпова

Казанский государственный медицинский университет; Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Татарстан

Автор, ответственный за переписку.
Email: fbuzkarpovairina@mail.ru
ORCID iD: 0009-0005-9244-1384
SPIN-код: 7610-5819
Россия, 420012, Казань, ул. Бутлерова, 49; 420061, Казань, ул. Сеченова, д. 13а

Гульшат Рашатовна Хасанова

Казанский государственный медицинский университет

Email: gulshatra@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1733-2576
SPIN-код: 6704-2840
Scopus Author ID: 6507469219
ResearcherId: AAH-6849-2019

доктор медицинских наук, профессор

Россия, 420012, Казань, ул. Бутлерова, 49

Люция Фаатовна Садреева

Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Татарстан

Email: sadreeva_65@mail.ru
ORCID iD: 0009-0007-1161-8577
SPIN-код: 1624-6805
Россия, 420061, Казань, ул. Сеченова, д. 13а

Юрий Александрови Тюрин

Казанский государственный медицинский университет; Казанский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии

Email: tyurin.yurii@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-2536-3604
SPIN-код: 5089-5565

доктор медицинских наук, доцент

Россия, 420012, Казань, ул. Бутлерова, 49; 420015, Казань, ул. Большая Красная, д.67

Наиль Нурсаетович Шайхуллин

Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Татарстан

Email: nailfbuz@yandex.ru
ORCID iD: 0009-0008-0294-0430
SPIN-код: 2446-0820
Россия, 420061, Казань, ул. Сеченова, д. 13а

Список литературы

Дополнительные файлы