Регуляция экспрессии ретротранспозонов в соматических тканях Drosophila melanogaster

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Регуляция активности ретротранспозонов в соматических тканях – сложный процесс, детали которого остаются неизученными. Основным механизмом подавления транспозиции за пределами гонад считается siРНК-интерференция, однако в последнее время появляется все больше сведений, подтверждающих участие системы piРНК-интерференции в контроле активности ретротранcпозонов во время развития соматических тканей, в частности нервной системы. В настоящей работе на модельном объекте Drosophila melanogaster проведен комплексный анализ экспрессии основных генов, участвующих в piРНК-интерференции, в сочетании с изучением экспрессии отдельных ретротранспозонов и кластеров piРНК в генеративных и соматических тканях, включая нервные ткани. Показано, что повышение экспрессии ретротранспозонов при нарушении работы этой системы происходит тканеспецифично. Ведущим фактором в тканеспецифичной регуляции ретротранспозона является не его положение в геноме, а наличие в его последовательности сайтов связывания транскрипционных факторов.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

П. А. Миляева

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова; Shenzhen MSU-BIT University

Email: nefedova@mail.bio.msu.ru

Faculty of Biology

Россия, Москва, 119234; China, Longgang District, Shenzhen 518172

И. В. Кукушкина

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: nefedova@mail.bio.msu.ru

Faculty of Biology

Россия, Москва, 119234

А. Р. Лавренов

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова; Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова Российской академии наук

Email: nefedova@mail.bio.msu.ru

Faculty of Biology

Россия, Москва, 119234; Москва, 119071

И. В. Кузьмин

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: nefedova@mail.bio.msu.ru

Faculty of Biology

Россия, Москва, 119234

А. И. Ким

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова; Shenzhen MSU-BIT University

Email: nefedova@mail.bio.msu.ru

Faculty of Biology

Россия, Москва, 119234; China, Longgang District, Shenzhen 518172

Л. Н. Нефедова

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Автор, ответственный за переписку.
Email: nefedova@mail.bio.msu.ru

Faculty of Biology

Россия, Москва, 119234

Список литературы

  1. Théron E., Dennis C., Brasset E., Vaury C. (2014) Distinct features of the piRNA pathway in somatic and germ cells: from piRNA cluster transcription to piRNA processing and amplification. Mobile DNA. 5, 28.
  2. Qi H., Watanabe T., Ku H.-Y., Liu N., Zhong M., Lin H. (2011) The Yb Body, a major site for Piwi-associated RNA biogenesis and a gateway for Piwi expression and transport to the nucleus in somatic cells. Biol. Chem. 286, 3789–3797. https://doi.org/10.1074/jbc.M110.193888
  3. Dumesic P.A., Natarajan P., Chen C., Drinnenberg I.A., Schiller B.J., Thompson J., Moresco J.J., Yates J.R., Bartel D.P., Madhani H.D. (2013) Stalled spliceosomes are a signal for RNAi-mediated genome defense. Cell. 152, 957–968. https://doi.org/10.1016/j.cell.2013.01.046
  4. Zhang Z., Wang J., Schultz N., Zhang F., Parhad S.S., Tu S., Vreven T., Zamore P.D., Weng Z., Theurkauf W.E. (2014) The HP1 homolog rhino anchors a nuclear complex that suppresses piRNA precursor splicing. Cell. 157, 1353–1363. https://doi.org/10.1016/j.cell.2014.04.030
  5. Wakisaka K.T., Tanaka R., Hirashima T., Muraoka Y., Azuma Y., Yoshida H., Ichiyanagi K., Ohno S., Itoh M., Yamaguchi M. (2019) Novel roles of Drosophila FUS and Aub responsible for piRNA biogenesis in neuronal disorders. 1708, 207‒219. https://doi.org/10.1016/j.brainres.2018.12.028
  6. Andersen P.R., Tirian L., Vunjak M., Brennecke J. (2017) A heterochromatin-dependent transcription machinery drives piRNA expression. Nature. 549, 54–59. https://doi.org/10.1038/nature23482
  7. Schnabl J., Wang J., Hohmann U., Gehre M., Batki J., Andreev V.I., Purkhauser K., Fasching N., Duchek P., Novatchkova M., Mechtler K., Plaschka C., Patel D.J., Brennecke J. (2021) Molecular principles of Piwi-mediated cotranscriptional silencing through the dimeric SFiNX complex. Genes Dev. 35, 392–409. https://doi.org/10.1101/gad.347989.120
  8. Chang Y.-H., Dubnau J. (2019) The gypsy endogenous retrovirus drives non-cell-autonomous propagation in a Drosophila tdp-43 model of neurodegeneration. Curr. Biol. 29, 3135‒3152.e4. doi: 10.1016/j.cub.2019.07.071
  9. Onishi R., Sato K., Murano K., Negishi L., Siomi H., Siomi M.C. (2020) Piwi suppresses transcription of Brahma-dependent transposons via Maelstrom in ovarian somatic cells. Sci. Adv. 6(50), eaaz 7420. doi: 10.1126/sciadv.aaz7420
  10. Muerdter F., Guzzardo P.M., Gillis J., Luo Y., Yu Y., Chen C., Fekete R., Hannon G.J. (2013) A genome-wide RNAi screen draws a genetic framework for transposon control and primary piRNA biogenesis in Drosophila. Mol. Cell. 50, 736–748. doi: 10.1016/j.molcel.2013.04.006
  11. Stolyarenko A.D. (2020) Nuclear argonaute Piwi gene mutation affects rRNA by inducing rRNA fragment accumulation, antisense expression, and defective processing in Drosophila ovaries. Int. J. Mol. Sci. 21, 1119. https://doi.org/10.3390/ijms21031119
  12. Kim K.W. (2019) PIWI proteins and piRNAs in the nervous system. Mol. Cells. 42, 12, 828‒835. doi: 10.14348/molcells.2019.0241
  13. Kim K.W., Tang N.H., Andrusiak M.G., Wu Z., Chisholm A.D., Jin Y. (2018) A neuronal piRNA pathway inhibits axon regeneration in C. elegans. Neuron. 97, 511‒519.e6. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2018.01.014
  14. Perrat P.N., DasGupta S., Wang J., Theurkauf W., Weng Z., Rosbash M., Waddell S. (2013) Transposition-driven genomic heterogeneity in the Drosophila brain. Science. 340, 91–95. https://doi.org/10.1126/science.1231965
  15. Ross R.J., Weiner M.M., Lin H. (2014) PIWI proteins and PIWI-interacting RNAs in the soma. Nature. 505, 353–359. https://doi.org/10.1038/nature12987
  16. Zuo L., Wang Z., Tan Y., Chen X., Luo X. (2016) piRNAs and their functions in the brain. Int. J. Hum. Genet. 16(1-2), 53–60. doi: 10.1080/09723757.2016.11886278
  17. Nampoothiri S.S., Rajanikant G.K. (2017) Decoding the ubiquitous role of microRNAs in neurogenesis. Mol. Neurobiol. 54, 2003–2011. https://doi.org/10.1007/s12035-016-9797-2
  18. Trizzino M., Kapusta A., Brown C.D. (2018) Transposable elements generate regulatory novelty in a tissue-specific fashion. BMC Genomics. 19, 468. https://doi.org/10.1186/s12864-018-4850-3
  19. Moschetti R., Palazzo A., Lorusso P., Viggiano L., Massimiliano Marsano R. (2020) “What You Need, Baby, I Got It”: transposable elements as suppliers of cis-operating sequences in Drosophila. Biology (Basel). 9, 25. https://doi.org/10.3390/biology9020025
  20. Мустафин Р.Н., Хуснутдинова Э. К, (2020) Участие мобильных элементов в нейрогенезе. Вавиловский журн. генетики и селекции. 24, 2, 209–218.
  21. Villanueva-Cañas J.L., Horvath V., Aguilera L., González J. (2019) Diverse families of transposable elements affect the transcriptional regulation of stress-response genes in Drosophila melanogaster. Nucl. Acids Res. 47(13), 6842‒6857. https://doi.org/10.1093/nar/gkz490
  22. Senft A.D., Macfarlan T.S. (2021) Transposable elements shape the evolution of mammalian development. Nat. Rev. Genet. 22(11), 691‒711. doi: 10.1038/s41576-021-00385-1
  23. Ким А.И., Беляева Е.С., Ларкина З.Г., Асланян М.М. (1989) Генетическая нестабильность и транспозиции мобильного элемента МДГ4 в мутаторной линии Drosophila melanogaster. Генетика. 25(10), 1747‒1756.
  24. Hafer N., Schedl P. (2006) Dissection of larval CNS in Drosophila melanogaster. J. Vis. Exp. 1, 85. doi: 10.3791/85
  25. Hur J.K., Luo Y., Moon S., Ninova M., Marinov G.K., Chung Y.D., Aravin A.A. (2016) splicing-independent loading of TREX on nascent RNA is required for efficient expression of dual-strand piRNA clusters in Drosophila. Genes Dev. 30, 840–855. https://doi.org/10.1101/gad.276030.115
  26. Sayers E.W., Bolton E.E., Brister J.R., Canese K., Chan J., Comeau D.C., Connor R., Funk K., Kelly C., Kim S., Madej T., Marchler-Bauer A., Lanczycki C., Lathrop S., Lu Z., Thibaud-Nissen F., Murphy T., Phan L., Skripchenko Y., Tse T., Wang J., Williams R., Trawick B.W., Pruitt K.D., Sherry S.T. (2022) Database resources of the national center for biotechnology information. Nucl. Acids Res. 50(D1), D20‒D26. https://doi.org/10.1093/nar/gkab1112
  27. Нефедова Л.Н., Урусов Ф.А., Романова Н.И., Шмелькова А.О., Ким А.И. (2012) Исследование транскрипционной и транспозиционной активности ретротранспозона Tirant в линиях Drosophila melanogaster, мутантных по локусу flamenco. Генетика. 48(11), 1271‒1271. https://doi.org/10.1134/S1022795412110063
  28. Robinson J.T., Thorvaldsdóttir H., Winckler W., Guttman M., Lander E.S., Getz G., Mesirov J.P. (2011) Integrative genomics viewer. Nat. Biotechnol. 29(1), 24‒26. doi: 10.1038/nbt.1754
  29. Ewing A.D., Smits N., Sanchez-Luque F.J., Faivre J., Brennan P.M., Richardson S.R., Cheetham S.W., Faulkner G.J. (2020) Nanopore sequencing enables comprehensive transposable element epigenomic profiling. Mol. Cell. 80, 915‒928.e5. https://doi.org/10.1016/j.molcel.2020.10.024
  30. Kaminker J.S., Bergman C.M., Kronmiller B., Carlson J., Svirskas R., Patel S., Frise E., Wheeler D.A., Lewis S.E., Rubin G.M., Ashburner M., Celniker S.E. (2002) The transposable elements of the Drosophila melanogaster euchromatin: a genomics perspective. Genome Biol. 3(12), RESEARCH0084. doi: 10.1186/gb-2002-3-12-research0084
  31. Okonechnikov K., Golosova O., Fursov M., Unipro (2012) UGENE: a unified bioinformatics toolkit. Bioinformatics. 28, 1166‒1167. doi: 10.1093/bioinformatics/bts091
  32. Gramates L.S., Agapite J., Attrill H., Calvi B.R., Crosby M.A., Dos Santos G., Goodman J.L., Goutte-Gattat D., Jenkins V.K., Kaufman T., Larkin A., Matthews B.B., Millburn G., Strelets V.B.; the FlyBase Consortium. (2022) FlyBase: a guided tour of highlighted features. Genetics. 220(4), iyac035. https://doi.org/10.1093/genetics/iyac035
  33. Lee Ch., Huang Ch.-Hs. (2013) LASAGNA-Search: an integrated web tool for transcription factor binding site search and visualization. BioTechniques. 54, 141–153. https://doi.org/doi 10.2144/000113999
  34. Mani S.R., Megosh H., Lin H. (2014) PIWI proteins are essential for early Drosophila embryogenesis. Develop. Biol. 385, 340–349. https://doi.org/10.1016/j.ydbio.2013.10.017
  35. Romero-Soriano V., Guerreiro M.P.G. (2016) Expression of the retrotransposon helena reveals a complex pattern of TE deregulation in Drosophila hybrids. PLoS One. 11, e0147903. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0147903
  36. Wang S.H., Elgin S.C. (2011) Drosophila Piwi functions downstream of piRNA production mediating a chromatin-based transposon silencing mechanism in female germ line. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 108(52), 21164‒21169. https://doi.org/10.1073/pnas.1107892109
  37. Klenov M.S., Sokolova O.A., Yakushev E.Y., Stolyarenko A.D., Mikhaleva E.A., Lavrov S.A., Gvozdev V.A. (2011) Separation of stem cell maintenance and transposon silencing functions of Piwi protein. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 108(46), 18760‒18765. https://doi.org/10.1073/pnas.1106676108
  38. Gebert D., Neubert L.K., Lloyd C., Gui J., Lehmann R., Teixeira F.K. (2021) Large Drosophila germline piRNA clusters are evolutionarily labile and dispensable for transposon regulation. Mol. Cell. 81(19), 3965‒3978.e5. doi: 10.1016/j.molcel.2021.07.011
  39. Chung W.-J., Okamura K., Martin R., Lai E.C. (2008) Endogenous RNA interference provides a somatic defense against drosophila transposons. Curr. Biol. 18, 795–802. https://doi.org/10.1016/j.cub.2008.05.006
  40. Carthew R.W., Sontheimer E.J. (2009) Origins and mechanisms of miRNAs and siRNAs. Cell. 136, 642–655. doi: 10.1016/j.cell.2009.01.035
  41. Cacchione S., Cenci G., Raffa G.D. (2020) Silence at the end: how drosophila regulates expression and transposition of telomeric retroelements. J. Mol. Biol. 432, 4305–4321. https://doi.org/10.1016/j.jmb.2020.06.004
  42. Palazzo A., Lorusso P., Miskey C., Walisko O., Gerbino A., Marobbio C.M.T., Ivics Z., Marsano R.M. (2019) Transcriptionally promiscuous “Blurry” promoters in Tc1/mariner transposons allow transcription in distantly related genomes. Mobile DNA. 10, 13. https://doi.org/10.1186/s13100-019-0155-6

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Логарифм относительной экспрессии генов-участников piРНК-интерференции в тканях яичников, корпуса и головы самок, а также в тканях ЦНС личинок третьего возраста линии Canton-S. н.д. – не детектируется, *p < 0.05, **p < 0.01, ***p < 0.001.

Скачать (307KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Логарифм относительной экспрессии ДКП-ретротранспозонов blood, copia, gypsy, roo и Tirant и теломерных LINE-элементов TART-A, TART-B, TART-C и Het-A в тканях яичников, корпусов, головы самок и ЦНС личинок SS7K и Canton-S. *p < 0.05, **p < 0.01, ns – статистически незначимое изменение.

Скачать (354KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Логарифм уровня относительной экспрессии ДКП-ретротранспозонов blood, copia, gypsy, roo и Tirant (а) и теломерных ретротранспозонов TART-A, TART-B, TART-C и HeT-A (б) в тканях корпуса и головы самок линий piwi[2] и piwi[3], а также самок F1. К ‒ корпусы, Г ‒ головы, н.д. – не детектируется, *p < 0.5, **p < 0.01, ***p < 0.001, ns – статистически незначимое изменение.

Скачать (305KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Относительный уровень экспрессии (lg) различных кластеров piРНК в тканях корпуса и головы самок линий piwi[2] и piwi[3], а также самок гибридов этих линий. sp – сплайсированные формы, unsp – несплайсированные формы. К ‒ корпусы, Г ‒ головы, *p < 0.05, **p < 0.01, ***p < 0.001, ns – статистически незначимое изменение.

Скачать (237KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Относительный уровень экспрессии (lg) различных кластеров piРНК в тканях яичников, головы и корпуса самок SS7K и Canton-S. *p < 0.05, **p < 0.01; ns – статистически незначимое изменение, н.д. – не детектируется.

Скачать (251KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024