Clinical and epidemiological characteristics of a pseudotuberculosis outbreak in Kamchatka krai
- Authors: Burgasova O.A.1,2, Chesnokova M.1,2, Kraeva L.1,2, Voskresenskaya E.1,2, Kokorina G.1,2, Bogumilchik E.1,2, Miryanova T.1,2, Davudova I.1,2, Oleksyuk M.1,2, Chernobrovkina T.1,2, Erokhova S.1,2, Rud L.1,2
-
Affiliations:
- N.F. Gamaleya Federal Research Centre of Epidemiology and Microbiology
- Peoples' Friendship University of Russia
- Section: Original study articles
- Submitted: 26.03.2026
- Accepted: 02.05.2026
- Published: 02.05.2026
- URL: https://rjeid.com/1560-9529/article/view/705054
- DOI: https://doi.org/10.17816/EID705054
- ID: 705054
Cite item
Abstract
BACKGROUND. Pseudotuberculosis remains a relevant public health problem worldwide. It is characterized by uneven territorial distribution, sporadic and group morbidity, predominant involvement of children, and heterogeneity of the pathogen's molecular-genetic properties, necessitating clinical-epidemiological analysis and evaluation of regional epidemic process peculiarities.
AIM epidemiological and clinical-laboratory analysis of group pseudotuberculosis morbidity in Kamchatka Krai in 2024.
METHODS. An outbreak comprising 63 registered cases occurred in Petropavlovsk-Kamchatsky and Elizovo from June 8 to July 13, 2024. Comprehensive examination of hospitalized patients diagnosed with pseudotuberculosis and epidemiological investigation of mass epidemic complications were conducted using descriptive-evaluative and analytical epidemiological methods.
RESULTS. Clinical analysis of pseudotuberculosis during group morbidity demonstrated that the typical presentation was characterized by polymorphism and systemic clinical manifestations with relapsing course. Diagnosis was confirmed by PCR in 72.8±4.4% of cases, with subsequent isolation of 62 Y. pseudotuberculosis cultures, and by ELISA in 82.9±5.9%. The epidemic process involved 14.4% children aged 0–2 years and 86.2% aged 3–14 years, with no clustering in organized groups, indicating household-level infection. The transmission factor was fruit and vegetable products from retail stores, confirmed by isolation of one culture and detection of Y. pseudotuberculosis DNA fragments (1.72±0.6%). High Norway rat populations (6.7% per 100 trap-days) were documented at wholesale-retail warehouses in Petropavlovsk-Kamchatsky, with no scheduled deratization measures implemented. Study of genetic pathogenicity determinants of Y. pseudotuberculosis strains assigned them to genogroup G3, subgroup 3a (YPMa+ HPI− YAPI− pYV+ pVM82), prevalent in the Russian Far East, which was associated with mild disease course in most patients.
CONCLUSION. High variability of pseudotuberculosis clinical forms and its similarity to numerous diseases requires vigilance among physicians of various specialties for timely diagnosis and etiotropic therapy. Retrospective analysis of this outbreak's epidemiological features substantiates the need for improving preventive measures, particularly regarding prevention of fruit and vegetable contamination.
KEYWORDS: Pseudotuberculosis, Y. pseudotuberculosis, outbreak, epidemiology, clinical presentation, laboratory diagnostics
Full Text
Обоснование
Псевдотуберкулез, несмотря ни низкий уровень заболеваемости, остается актуальной проблемой здравоохранения в России и за рубежом, ввиду возникновения острых эпидемических вспышек с преимущественным поражением детей, полиморфизмом клинической картины от гастроэнтерита до системных проявлений, трудностями своевременного установления причин заболевания и факторов передачи возбудителя инфекции [1, 2, 3].
Изучение псевдотуберкулеза в России началось в конце 50-х годов XX века, когда в воинских коллективах Дальнего Востока (Приморье, Сахалин, Магаданская область) были зарегистрированы первые крупные эпидемические вспышки. Особенности клинической картины − высокая температура, катаральные явления, мелкоточечная сыпь, абдоминальные симптомы, артралгии при неясном этиологическом агенте дали основание говорить о ранее неизвестной нозологии, получившей название «дальневосточная скарлатиноподобная лихорадка» (ДСЛ). Лишь в 1965 г. было выяснено, что инфекционным агентом, вызывающим вышеназванные симптомы, является Yersinia рseudotuberculosis, а ДСЛ не что иное как псевдотуберкулез [4, 5, 6, 7].
Псевдотуберкулез относится к сапрозоонозным инфекциям природно-очагового характера, с основным резервуаром возбудителя среди диких и синантропных грызунов и пищевым путем передачи. Известно, что основными факторами передачи Y. рseudotuberculosis служат сырые овощи, длительно хранившиеся при низкой температуре (+4 − +10оС) в овощехранилищах, в подвалах и кладовых, где создаются оптимальные условия для контаминации и размножения псевдотуберкулезного микроба на любых растительных продуктах, а также на таре и оборудовании [5, 8, 9].
Разнообразие клинических проявлений определяется биологическими свойствами возбудителя. Установлена генетическая неоднородность штаммов Y. рseudotuberculosis, изолированных в России, Японии и странах Европы, по наличию суперантигена YPMa, «острова высокой патогенности» HPI, «адгезивного острова патогенности» YAPI и плазмиды pVM с молекулярной массой 82 MDa, что обусловливает различные по тяжести клинического течения формы заболевания с определенным симптомокомплексом [2, 10, 11, 12].
Ежегодно (2014–2025 гг.) в Российской Федерации псевдотуберкулезом переболевают в среднем 425,4±46,1человек, среднемноголетний показатель заболеваемости составляет 0,27±0,01 на 100 тыс. совокупного населения. Стабильно значимый уровень заболеваемости приходится на Сибирский (1,29±0,09 на 100 тыс. нас.), Северо-Западный (0,61±0,07 на 100 тыс. нас.) и Дальневосточный (0,47±0,08 на 100 тыс. нас.) федеральные округа (СФО, СЗФО, ДФО), в каждом из которых установлены субъекты с высоким уровнем заболеваемости [13, 14]. Многолетнюю динамику заболеваемости псевдотуберкулезом можно охарактеризовать линейным трендом к снижению от 0,50±0,02 на 100 тыс. нас. в 2016 г. до 0,18±0,01 на 100 тыс. нас. в 2020 г. и преобладанием спорадического характера заболеваемости. Однако с 2021 г. установлен некоторый подъем заболеваемости с колебаниями показателей от 0,23 до 0,27 на 100 тыс. нас., обусловленный проявлением массовых эпидемических осложнений в детских образовательных учреждениях Томской области (январь - февраль 2021 г., число заболевших 34 чел.), Красноярском крае (февраль-март 2021 г., число заболевших 114 чел.) [15]. В 2024 г. в Камчатском крае наблюдались массовые эпидосложнения, что свидетельствует о продолжающейся активизации эпидемического процесса псевдотуберкулеза в России и требует оценки ситуации на наблюдаемой территории.
Цель исследования
Эпидемиологический и клинико-лабораторный анализ групповой заболеваемости псевдотуберкулезом в Камчатском крае в 2024 г.
Методы
Для установления причинно-следственных связей при возникновении псевдотуберкулезной инфекции проведено эпидемиологическое расследование вспышки в период с 08 июня по 13 июля 2024 г. с использованием описательно-оценочных и аналитических приемов эпидемиологии [16].
Клинико-лабораторные и эпидемиологические исследования выполнены на базе Камчатского краевого центра по профилактике и борьбе со СПИД и инфекционными заболеваниями, Центра гигиены и эпидемиологии в Камчатском крае и Референс-центра по мониторингу за иерсиниозами Санкт-Петербургского научно-исследовательского института эпидемиологии и микробиологии им. Пастера в соответствии с методическими указаниями «Организация и проведение лабораторных исследований на иерсиниозы на территориальном, региональном и федеральном уровнях» [17]. Всего в период с 27 июня по 17 июля 2026 г. проведены исследования 144 проб клинического материала: 103 копрофильтратов и 41 образца сыворотки крови, полученных от 63 заболевших; 610 образцов внешней среды: 124 проб плодоовощной продукции, 463 смывов с овощей, фруктов, тары и оборудования, 23 проб тонкого кишечника серых крыс. Проведена фенотипическая идентификация и молекулярно-генетическая характеристика 63 штаммов Y. pseudotuberculosis и четырех штаммов Y. enterocolitica, изолированных от больных и объектов окружающей среды.
В процессе работы использовали клинический, эпидемиологический, бактериологический, спектрометрический (MALDI-Тof MS), молекулярно-генетический (ПЦР) и серологический (ИФА, иммуноблот) методы исследования. Алгоритм лабораторной диагностики энтеропатогенных иерсиний от больных и в пищевых продуктах представлен в методических документах [17, 18, 19] и ранее опубликованных работах [20, 21].
Для посева биоматериала применяли «Иерсиния-агар» (ФБУН «ГНЦ ПМБ», п. Оболенск) и CIN-агар (Oxoid, Великобритания), фенотипическую идентификацию выделенных культур проводили по определению ферментативной активности с применением набора «ЭНТЕРОтест 24 Н» (Erba Lachema, Чехия) и методом MALDI ToF масс-спектрометрии с использованием прибора Autof MS1000 (Autobio Diagnostics, Китай). Для определения серотипа штаммов Y. pseudotuberculosis применяли диагностические кроличьи О-моновалентные сыворотки (ФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера). Для постановки ПЦР применяли тест систему «АмплиСенс Yersinia enterocolitica/pseudotuberculosis-FL» (ФБУН Центральный НИИ Эпидемиологии, г. Москва). Выявление иммуноглобулинов к возбудителям иерсиниозов методом иммуноферментного анализа осуществляли диагностическим набором реагентов «Иерсиния-IgМ-ИФА-БЕСТ», «Иерсиния-IgА-ИФА-БЕСТ», «Иерсиния-IgG-ИФА-БЕСТ» (АО «ВЕКТОР-БЕСТ», Новосибирск), в случае отрицательного результата проводили дополнительное исследование референс-методом иммуноблотинга (наборы реагентов «recomLine Yersinia IgG»; «recomLine Yersinia IgA», («MIKROGEN Diagnostik», Германия).
Молекулярно-генетическая характеристика выделенных штаммов Y. pseudotuberculosis включала О-генотипирование [22], определение плазмидных и хромосомных генов вирулентности: 1) yopA,локализованного на родоспецифической плазмиде вирулентности иерсиний pYV 42-47 MДa [23]; 2) dotO, локализованного на плазмиде pVM82 MДa [24]; 3) ypmA/C – гена токсина суперантигена YPM [10]; 4) fyuA, irp2, входящих в состав «острова высокой патогенности» HPI [10, 25]; 5) api74, pilPQ, входящих в состав «адгезивного острова патогенности» YAPI [26]. Все культуры Y. enterocolitica изучены в ПЦР на наличие хромосомных генов адгезии/инвазии ail, термостабильного энтеротоксина ystA и плазмидного гена yadA [27, 28]. В соответствии с обнаружением или отсутствием основных детерминант патогенности изученные штаммы оценивали по их клинико-эпидемиологической значимости.
Статистическую обработку результатов проводили общепринятыми методами при помощи программного обеспечения Microsoft Exel.
Результаты
Камчатский край остается неблагополучной территорией по псевдотуберкулезу в регионе Дальнего Востока. За 2022–2024 гг. в крае официально зарегистрировано 72 случая псевдотуберкулеза, показатель заболеваемости составил 8,27±1,69 на 100 тыс. нас. и превысил среднемноголетний уровень заболеваемости псевдотуберкулезом по РФ (0,25±0,01 на 100 тыс. нас.) и ДФО (0,47±0,08 на 100 тыс. нас.). В мае-июне 2022 г. в Камчатском крае выявлено пять случаев (1,6 на 100 тыс. нас.), в октябре-ноябре 2023 г. ̶ три случая (1,0 на 100 тыс. нас.). В 2024 году заболеваемость псевдотуберкулезом увеличилась, по сравнению с 2023 годом, на 95,3% (с мая по ноябрь выявлено 64 случая), показатель заболеваемости составил 22,2 на 100 тыс. нас. [29, 30], в том числе с 8 июня по 13 июля 2024 г. в двух городах Камчатского края выявлено 63 случая псевдотуберкулеза. В г. Петропавловск-Камчатский зарегистрирован 41 случай, показатель заболеваемости составил 25,2 на 100 тыс. нас., в г. Елизово – 22 случая, показатель заболеваемости 36,9 на 100 тыс. населения.
Развитие вспышки носило постепенный характер, первые заболевания отмечались с 8 июня с интервалом в 3 -7 дней и характеризовались несвоевременным обращением заболевших за медицинской помощью. В результате позднего обращения и отсутствия настороженности медицинских работников официальная регистрация псевдотуберкулеза по экстренным извещениям (ф.58/у) началась только с 28 июня несмотря на то, что в период с 23 июня по 27 июня за медицинской помощью обратилось еще 12 пациентов (рис.1).
Рис. 1 |
Рис.1. Динамика развития вспышки псевдотуберкулеза с 8 июня по 14 июля 2024 г. в Камчатском крае
Случаи заболевания отмечались, преимущественно, среди детского населения: показатель заболеваемости в гг. Петропавловск-Камчатский и Елизово составил соответственно 123,3 и 194,4 на 100 тыс. детей. Наиболее часто в эпидемический процесс вовлекались возрастные группы 7–14 лет (41,3%) и 3–6 лет (34,9%), реже дети до 2 лет (14,3%) и подростки 15–17 лет (6,3%). Заболеваемость неорганизованного контингента составила 15,9% с преобладанием заболеваний среди детей до 2 лет (14,3 %) и трудоспособного населения 18–29 лет (3,1%). В организованных коллективах отмечались спорадические, единичные случае, не связанные между собой единым фактором передачи.
Всего за медицинской помощью обратилось 63 человека. В подавляющем большинстве случаев (96,8%) группу наблюдения составили дети 0-17 лет, и только 3,2% – взрослые в возрасте от 18 до 29 лет. Госпитализирован в стационар 21 человек (33,3%), окончательный диагноз: А28.2 – экстраинтестинальный иерсиниоз ( псевдотуберкулез ). В зависимости от степени выраженности интоксикационного синдрома, системности поражений и лабораторных критериев (высокий уровень острофазовых показателей воспаления) определена тяжесть течения болезни: легкое течение- у 42 заболевших( 66,7% ) и среднетяжелое течение у 21- (33,3%).
Клиническая картина болезни была проанализирована у всех заболевших – 63 человек. Один пациент был госпитализирован повторно с рецидивирующим течением псевдотуберкулеза на 15 день болезни. Клиническая картина болезни была типична и у подавляющего большинства пациентов характеризовалась острым началом с развитием симптомов интоксикации- 63(100%),включающих повышение температуры от 37,5 до 39 °С, головную боль - у 3 (4,8 %), озноб- у 8 (12,7 %), реже артралгии – у 3 (4,8%) . У 76,1 % пациентов отмечалась экзантема ( у 28 человек( 44,4%) с локализацией на конечностях по типу « перчаток» и « носков», у 21 человека (31,7% ) с локализацией на туловище ) ;катарально-респираторный синдром (26,8 %), поражение ЖКТ в виде рвоты, боли в животе, диареи у 33 пациентов ( 52,3 %), гепатоспленомегалия (4,8 %). Следует отметить, что одним из ранних и характерных проявлений псевдотуберкулеза явилось развитие катарально-респираторного синдрома в ранние сроки болезни у 26,8 % пациентов. Анализ клинических проявлений показал, что картина псевдотуберкулеза характеризовалась типичным симптомокомплексом, полиморфизмом клинических проявлений, системностью поражений, развитием рецидивирующего течения.
В пробах испражнений первых госпитализированных пациентов обнаружены специфические фрагменты ДНК псевдотуберкулезного микроба, что нацелило учреждения Минздрава и Роспотребнадзора в Камчатском крае во взаимодействии с Референс-центром по мониторингу иерсиниозов на последующую целенаправленную этиологическую расшифровку заболеваний. Диагноз «псевдотуберкулез» подтвержден молекулярно-генетическим методом (ПЦР) в 72,8±4,4 % случаях (75 положительных результатов на наличие специфического фрагмента ДНК Y. pseudotuberculosis) с последующим выделением 62 культур Y. Pseudotuberculosis. В 15 случаях обнаружены специфические фрагменты ДНК непатогенных Y. enterocolitica и выделено четыре культуры непатогенных Y. enterocolitica биотипа 1А. Штаммы непатогенных Y. enterocolitica биотипа 1А не имели генов вирулентности ail, ystA, yadA, что позволило сделать заключение об отсутствии их роли в качестве этиологического агента. Методом ИФА и дополнительно методом иммуноблотинга (в случае отрицательных результатов ИФА) антитела к родоспецифическим белковым антигенам возбудителей иерсиниозов обнаружены в 82,9±5,9 %, в том числе IgМ выявлены у 20 пациентов (48,7±7,8 %), IgА ̶ у 7 пациентов (17,01±5,8%), IgG определялись в 26 образцах сыворотки крови переболевших (63,4±7,5 %) (табл. 1).
Табл.1 |
Таблица 1. Результаты лабораторных исследований материала от пациентов и из объектов окружающей среды
В ходе опроса заболевших и с учетом динамики развития вспышки установлен ориентировочный по датам заболевания срок заражения, ограниченный минимальным (3 дня от даты первого заболевшего) и максимальным (21 день от даты последнего заболевшего) инкубационными периодами при псевдотуберкулезе, укладывающийся в сроки с 5 по 16 июня. При сборе эпидемиологического анамнеза выяснено, что именно в эти сроки все заболевшие употребляли различную плодоовощную продукцию, чаще всего яблоки (54% заболевших), ранние огурцы (41,3%) и бананы (30,2%), купленные в сети 35 торговых объектов, в которые осуществлялась поставка продукции с 20 складов оптово-розничной базы г. Петропавловск-Камчатский и г. Елизово.
При зоологическом обследовании 14 открытых территорий г. Петропавловск-Камчатский и г. Елизово (контейнерные площадки, придомовые территории, подвальные помещения и жилой сектор) средняя интенсивность заселения синантропными грызунами составляла 2,95% на 100 л/сут и оценивалась как «умеренная». На оптово-розничных базах («объекты риска») относительная численность грызунов в помещениях баз составила 7,1% на 1000 м2, возле открытых контейнерных площадок - 6,7 % на 100 л/сут, что свидетельствовало о «высокой» заселенности грызунами оптовых баз. Отловлено 23 серых крысы, ДНК непатогенной Y. enterocolitica обнаружена в биоматериале от четырех грызунов (17,4±7,9%) (табл. 1).
При исследовании 124 проб овощей и фруктов и 463 смывов с овощей, фруктов, тары и оборудования на трех складах оптово-розничной базы г. Петропавловск-Камчатский в восьми смывах (яблоки, свекла, ранний картофель и капуста, поверхности весов, тара из-под персиков и картофеля) обнаружены фрагменты ДНК Y. pseudotuberculosis и в 15 смывах с плодовоовощной продукции - ДНК непатогенной Y. enterocolitica. С поверхности весов склада выдачи продукции изолирована культура Y. pseudotuberculosis (табл.1).
Штаммы Y. pseudotuberculosis, выделенные от больных и объектов окружающей среды, идентичны по биохимическим, серологическим и молекулярно-генетическим свойствам. Все выделенные штаммы относились к О-генотипу О:1b, содержали хромосомные гены суперантигена YPMа и плазмиду вирулентности pYV 47 МДа при отсутствии плазмиды 82 МДа, являясь одноплазмидными штаммами, не содержали «адгезивный остров» патогенности YAPI и «остров высокой патогенности» HPI.
Обсуждение
Массовые эпидемиологические осложнения, преимущественно среди детского населения Камчатского края, характеризовались постепенным нарастанием числа заболевших. Медленный характер развития эпидемической вспышки, наличие двух подъемов заболеваемости (29 июня и 2 июля) и 36-дневная продолжительность вспышки, превышающая максимальный инкубационный период при псевдотуберкулезе, может быть связана с неоднократным инфицированием пострадавших. В эпидемический процесс в 86,2 % вовлекались дети 3–14 лет. Несмотря на преобладание в 81,0 % случаев детей, посещающих детские дошкольные и школьные учреждения, очаговости в организованных коллективах не выявлено, что свидетельствует об инфицировании детей в «домашних» условиях, объясняя высокий процент заражения также детей до 2 лет (14, 3%).
Вспышка возникла летом на фоне массового размножения грызунов. В ходе эпизоотологического обследования отмечалась «высокая» численность серых крыс (попадаемость 6,7 %) на оптово-розничных базах и отсутствие плановых дератизационных мероприятий. При бактериологическом исследовании изолирована культура Y. pseudotuberculosis в смыве с весов, обнаружена ДНК в смывах с плодоовощной продукции (1,72±0,6%), что подтверждает контаминирование возбудителем складских помещений грызунами. Полученные результаты выявления ДНК непатогенных Y. enterocolitica биотипа (3,2±0,8%) расцениваются нами в качестве индикатора, позволяющего судить о наличии благоприятных условий для циркуляции иерсиний, в том числе псевдотуберкулезного микроба на объектах «эпидемиологического риска». Также не исключается вероятность завоза уже инфицированной плодоовощной продукции из других регионов России и Китая, преимущественно морским путем, во время длительной транспортировки в рефрижераторных контейнерах, которые могут быть заселены мышевидными грызунами. Увеличение сроков хранения приводило к постепенному накоплению возбудителя до инфицирующей дозы и к реализации пищевого пути передачи, связанного с употреблением без термической обработки ранних овощей (огурцы) и фруктов (яблоки, бананы), купленных населением в магазинах розничной торговли.
Штаммы, вызвавшие групповое заболевание на территории Камчатского края, по наличию основных детерминант патогенности относились к геногруппе G3, подгруппе 3а (YPMа+ HPI- YAPI- pYV+ pVM82-). Подобный геновариант возбудителя широко распространен на территории Российской Федерации, в том числе характерен для 55,5% штаммов, выделяемых на Дальнем Востоке [11, 31]. Наличие одной плазмиды с молекулярной массой 47 МДа соответствовало по клинико-лабораторным данным легкому течению заболевания у преобладающего числа заболевших.
Заключение
Климатические особенности полуострова, длительный период транспортировки и хранения растительных пищевых продуктов из-за сложности логистических условий, существенная значимость грызунов в качестве источника инфекции и несоблюдение требований к дератизационным мероприятиям, способствовали селективному накоплению патогена на плодоовощной продукции, обусловливая потенциальную опасность для человека. Полученные результаты подтверждают пищевой характер вспышки и вероятный фактор передачи возбудителя инфекции – сырые овощи и фрукты, контаминированные Y. pseudotuberculosis. Анализ клинической картины псевдотуберкулеза при групповой заболеваемости показал, что болезнь протекала с типичным симптомокомплексом : отмечался полиморфизм клинических проявлений, системность поражений, развитие рецидивирующего течения. Разнообразие симптомов и сходство болезни с целым рядом инфекционных и неинфекционных заболеваний требует настороженности врачей общей практики и врачей инфекционистов, своевременной диагностики и терапии. Проведенный комплекс организационных, лечебно-противоэпидемических и профилактических мероприятий [20, 21] привел к локализации и ликвидации возникших эпидемических осложнений. Оценка эпидемиологической ситуации в ходе проведения ретроспективного анализа вспышки обосновывает необходимость профилактических мероприятий, включающих предупреждение или ограничение инфицирования овощей и фруктов в местах их хранения и на всех этапах реализации населению.
About the authors
Olga A. Burgasova
N.F. Gamaleya Federal Research Centre of Epidemiology and Microbiology; Peoples' Friendship University of Russia
Author for correspondence.
Email: olgaburgasova@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-5486-0837
SPIN-code: 5103-0451
MD, Dr. Sci. (Med.), Professor
Russian Federation, 18, Gamalei street, Moscow, 123098; 6, Miklukho-Maklaya Street, Moscow, 117198Margarita Chesnokova
Email: mar_chumin@mail.ru
Lyudmila Kraeva
Email: lykraeva@yandex.ru
Ekaterina Voskresenskaya
Email: voskresenskaia@pasteurorg.ru
Galina Kokorina
Email: kokorina.galina@mail.ru
Elena Bogumilchik
Email: bogumilchik@pasteurorg.ru
Tatiana Miryanova
Email: MiryanovaTV@zdrav.mos.ru
Irina Davudova
Email: irina-davudova@mail.ru
Margarita Oleksyuk
Email: ma_morozova@mail.ru
Tatiana Chernobrovkina
Email: Tanyura541@mail.ru
Svetlana Erokhova
Email: ooo@41fbuz.ru
Larisa Rud
Email: kkdib@med.kamgov.ru
References
Supplementary files

