ANALYSIS OF ANTIBIOTIC RESISTANCE OF BACTERIAL STRAINS IN PATIENTS WITH COMMUNITY-ACQUIRED PNEUMONIA

Full Text

АНАЛИЗ АНТИБИОТИКОРЕЗИСТЕНТНОСТИ ШТАММОВ БАКТЕРИЙ У ПАЦИЕНТОВ С ВНЕБОЛЬНИЧНЫМИ ПНЕВМОНИЯМИ

Обоснование

На современном этапе внебольничные пневмонии (ВП) имеют социально-экономическую и эпидемиологическую значимость. В США ежегодно регистрируется 5-6 млн. случаев внебольничной пневмонии, из них около 1 млн. человек нуждаются в госпитализации. В последние годы наблюдается устойчивый рост числа госпитализаций, в том числе в отделения интенсивной терапии (ОИТ) по поводу внебольничной пневмонии, особенно среди пожилых людей [1]. ВП — это группа различных по этиологии острых инфекционных заболеваний, характеризующихся очаговым поражением респираторных отделов легких с обязательным наличием внутриальвеолярной экссудации. Этот термин, введен в практику в конце ХХ века, и указывает на место развития заболевания, а также на ограниченный круг возбудителей, в основном колонизирующих органы дыхания. В Российской Федерации (РФ) официально регистрация ВП введена в формы государственной статистической отчетности с 2011 г. С этого периода наблюдается рост заболеваемости ВП. В период 2013–2019 гг. в РФ характерна выраженная тенденция к повышению со среднегодовым темпом прироста 6,4% [2]. С началом пандемии COVID-19 с 2020 года число зарегистрированных случаев ВП резко выросло. Так, в 2021 г. в РФ было выявлено 9 054 041 случаев коронавирусной инфекции. В клинической структуре заболеваемости в среднем по итогам 2021 г. на пневмонии приходилось 22% от всех зарегистрированных случаев COVID-19 [1]. В 2023 году показатель заболеваемости ВП составил 498,02 на 100 тыс. населения. Темп прироста заболеваемости относительно предыдущего года составил 22%, среднемноголетняя заболеваемость – превышена на 25 % (СМП – 398,41 на 100 тыс. населения) [3]. На фоне увеличения уровня заболеваемости сохраняется высокий уровень смертности от ВП. Так, по данным Баяновой Т.А. с соавт. показатели смертности среди взрослого населения Иркутской области в период с 2011 по 2022 годы варьировали в пределах от 27,2 до 67,7 на 100 тыс. населения [4].

Этиологическая расшифровка ВП на современном этапе осуществляется не в полном объеме. Одна из причин недостаточных объемов лабораторных исследований в медицинских организациях и низкого уровня этиологической расшифровки ВП является отсутствие молекулярно-биологических исследований, проводимых методом полимеразной цепной реакции, для выявления вируса гриппа, других респираторных вирусов и возбудителя респираторного микоплазмоза (Mycoplasma pneumoniae) [5]. В этиологической структуре лабораторно подтвержденных случаев внебольничных пневмоний в 2023 году в Российской Федерации наибольшая доля приходилась на бактериальные пневмонии. Ведущими возбудителями в литературе указываются Streptococcus pneumoniae и Haemophilus influenzae и Staphylococcus аureus, реже M. pneumoniae и Chlamydophila pneumoniae. Характерны в том числе и бактериальные ассоциации [6-8]. Особого внимания заслуживает тот факт, что у более 30–40% обследованных пациентов в образцах мокроты обнаруживаются различные виды дрожжей рода Candida [9]. Появились публикации о причастности малоизученных, но потенциально опасных условно-патогенных бактерий, таких как Рantoea agglomerans, Chryseobacterium indologenes, Elizabethkingia meningoseptica, Raoultella spp., для которых свойственны колонизация медицинского оборудования, преимущественно в отделениях интенсивной терапии, при этом формируются лекарственно-устойчивые варианты этих патогенных биологических агентов (ПБА) [10]. В последние годы в этиологии ВП отмечается увеличение числа антибиотикорезистентных штаммов, особенно среди грамотрицательных микроорганизмов. Так в литературе отмечен рост резистентности к цефалоспоринам, фторхиналонам, аминогликозидам и карбапенемам [11, 12]. Общая распространенность коинфекций, вызванных резистентными бактериальными и грибковыми микроорганизмами, составляет 24% [13].

Изучение этиологической структуры ВП, а также чувствительности выделенной флоры к антибиотикам, имеет большое практическое значение при назначении эмпирической терапии, особенно в амбулаторных условиях, а также стационарах, не имеющих в своем составе бактериологических лабораторий.

Цель

Изучить этиологическую структуру и антибиотикорезистентность микроорганизмов, выделенных из нижних дыхательных путей пациентов с внебольничной пневмонией.

Материалы и Методы

Дизайн исследования

Данное исследование является обсервационным (наблюдательным), одноцентровым, ретроспективным, выборочным, неконтролируемым.

Критерии соответствия

В исследование были включены пациенты обоих полов возрастом 18 лет и старше, госпитализированные в пульмонологическое отделение городской больницы г. Казани с диагнозом внебольничной пневмонии с января 2018 года по декабрь 2021 года. Из исследования были исключены пациенты с другими диагнозами и пациенты, госпитализированные в данное отделение до и после указанного временного интервала.

Условия проведения

Исследование было проведено на базе пульмонологического отделения городской больницы г. Казани на 20 круглосуточных и 10 дневных коек, которое в течении года оказывает помощь более 600 круглосуточным и 200 дневным больным.

Продолжительность исследования

Исследование выполнялось ретроспективно с марта 2021 года по февраль 2025 года. Были проанализированы 282 медицинских карт стационарных пациентов (форма 003/у) пульмонологического отделения городской больницы г. Казани с документально подтвержденным диагнозом «Внебольничная пневмония».

Описание медицинского вмешательства

Диагноз внебольничной пневмонии выставлялся на основании клиники, рентгенографии легких и лабораторных данных. Для бактериологического исследования забиралась мокрота пациентов. Этиологически значимым считали выделение из мокроты штаммов в количестве ≥ 10⁵ КОЕ/мл, для грибов рода Candida ≥10⁴ м. кл./мл. Чувствительность к антимикробным препаратам (АМП) определяли диско-диффузионным методом.

Основной исход исследования

Чувствительность была определена к 19 антибиотикам: амикацин, амоксиклав, ампициллин, бисептол, ванкомицин, гентамицин, имипенем, левофлоксацин, линкомицин, оксациллин, пенициллин, тетрациклин, хлорамфеникол, цефепим, цефотаксим, цефтазидим, цефтриаксон, ципрофлоксацин, эритромицин. Определение чувствительности штаммов Candida albicans к фунгицидным средствам не проводилось.

Начиная с 2020 года, пациенты обследовались методом полимеразной цепной реакции (ПЦР) на наличие вируса SARS-CoV-2.

Дополнительные исходы исследования

Тяжесть клиники ВП определяли по клиническим рекомендациям «Внебольничная пневмония у взрослых» [14].

 

Анализ в группах

Пациенты с диагнозом внебольничной пневмонии были разделены на подгруппы в зависимости от тяжести клиники, выделенного возбудителя, наличия микробных ассоциаций, антибиотикорезистентности, ее спектру и динамики, результатов ПЦР-теста на COVID-19.

Методы регистрации исходов

Анализ результатов антибиотикорезистентности проводился путем измерения диаметра зоны подавления роста в соответствии с МУК 4.2.1890-04 «Определение чувствительности микроорганизмов к антибактериальным препаратам» [15].

Этическая экспертиза

Протокол исследования был рассмотрен Локальным этическим комитетом ФГБОУ ВО «Казанский ГМУ» Минздрава России, выписка из протокола заседания № 3 от 18 марта 2025 года.

Статистический анализ

Размер выборки предварительно не рассчитывался.

Для анализа результатов были использованы программы Microsoft Excel 2016, США и WinPepi version 11,65, США.

Частота встречаемости признака представлена в виде доли и ее ошибки (P ± se, %). Нормальность распределения данных определяли с помощью тестов Шапиро-Уилка и Шапиро-Франсиа. Сравнение долей осуществляли с использованием параметрического показателя t. Связь между исследуемыми признаками исследовали с помощью коэффициента корреляции Пирсона, значимость коэффициента корреляции Пирсона определяли по таблице критических значений t-критерия Стьюдента при числе степеней свободы равным числу пар наблюдений минус два.

Результаты

Объекты исследования

Проанализировано 282 медицинские карты стационарных пациентов (форма 003/у) пульмонологического отделения городской больницы г. Казани с документально подтвержденным диагнозом «Внебольничная пневмония» с января 2018 года по декабрь 2021 года в возрасте от 18 до 94 лет, 139 мужчин и 143 женщин. Средний возраст пациентов составил 60,30±1,075 года. Средний возраст мужчин составил 59,13±1,484 лет, женщин – 61,43±1,554 год. Данные имели нормальное распределение: тест Шапиро-Уилка W = 0.8660, P = 0.170, тест Шапиро-Франсиа W' = 0.8752 P = 0.176.

Основные результаты исследования

Всего за январь 2018 – декабрь 2021 года в пульмонологическое отделение было госпитализировано 282 пациента с внебольничной пневмонией. Различные штаммы микроорганизмов и их ассоциации были выделены от 245 пациентов, что составило 86,88±2,011%.

От 245 пациентов было выделено 290 штаммов микроорганизмов (рис. 1). Почти у половины пациентов (48,18%±4,349) в мокроте присутствовала C. albicans, у каждого пятого – Streptococcus pyogenes (20,8%±5,376), каждого шестого – S. pneumoniae (14,6%±5,583). Частота выделения C. albicans достоверно превышала частоту выделения других штаммов (P <0,001). Штаммы S. pyogenes достоверно чаще выделялись по сравнению со штаммами Enterobacter agglomerans, Klebsiella pneumoniae, Escherichia coli, Citrobacter diversus (P <0,05).

При моноэтиологичных ВП было проведено изучение степени тяжести заболевания от вида возбудителя. Распределение пациентов по тяжести в зависимости от этиологии пневмонии показало, что частота воспаления легких средней тяжести, вызванное Staphylococcus aureus - 59,26%±9,456, не отличалось от частоты заболевания с тяжелой формой - 40,74%±9,456 (табл. 1). Пневмонии, вызванные E. agglomerans – 80%±12,649, S. pyogenes - 73,68%±5,833, S. pneumoniae – 65%±7,542, чаще имели среднюю тяжесть, чем тяжелую форму болезни (P <0,01). Отсутствовала разница в частоте тяжелых форм пневмонии в зависимости от устойчивости возбудителей к антимикробным препаратам.

Резистентность выделенных штаммов составила 71,43%±3,726 (табл. 2). Устойчивость к антибактериальным препаратам встречалась менее, чем у половины культур S. pyogenes и более 80% штаммов S. pneumoniae и S. aureus. 100% бактерий родов Citrobacter, Enterobacter, Escherichia и Klebsiella имели устойчивость к одному или нескольким антибиотикам.

Изучение динамики антибиотикорезистентности штаммов бактерий, выделенных у пациентов внебольничной пневмонией, показало, что доля штаммов, имевших устойчивость к антибактериальным препаратам, за 2018-2021 годы оставалась стабильной и колебалась незначительно от 62,5%±8,558 в 2020 г. до 77,14%±5,019 в 2018 г. (рис. 2). Выяснение причин отсутствия в 2019 году среди клинических изолятов микроорганизмов из мокроты пациентов внебольничной пневмонией штаммов S. pneumoniae требует дополнительного изучения. Вычисление коэффициента корреляции для доли резистентных штаммов по годам выявило наличие сильной прямой связи между антибиотикорезистентностью S. aureus и S. pyogenes, r = 0,98±0,011, P <0,01. Корреляция антибиотикорезистентности между штаммами Streptococcus spp., между S. aureus и S. pneumoniae отсутствовала.

Все штаммы C. diversus, E. agglomerans, E. coli, K. pneumonia, K. Pneumonia subsp. ozaenae были устойчивыми к одному или нескольким антибиотикам. У штаммов S. aureus, S. pyogenes, S. pneumoniae доля резистентных штаммов в 2019 и 2021 гг. была относительно выше, чем в 2018 и 2020 гг. (рис. 3).

Изучение спектра антибиотикорезистентности показало, что клинические штаммы обладали устойчивостью в среднем к 2,45±0,146 препаратам (табл. 3). Штаммы S. pyogenes и S. aureus обладали резистентностью к одному – двум антибиотикам, E. coli и K. Pneumonia subsp. ozaenae – к двум – трем, S. pneumoniae и E. agglomerance – более трех препаратов.

Среди микроорганизмов, выделенных от пациентов с внебольничными пневмониями, резистентность чаще наблюдалась к пенициллину - 49,52%±4,879 и ампициллину - 42,86%±4,829, чем к другим препаратам (P <0,01) (табл. 4). На втором месте по частоте встречаемости устойчивости были эритромицин - 26,67%±4,316, оксациллин - 24,76%±4,212 и амоксиклав - 22,86%±4,098 (P <0.05). Еще реже резистентность была определена к линкомицину - 13,33%±3,317, бисептолу - 11,43%±3,105, гентамицину - 11,43%±3,105, левофлоксацину - 11,43%±3,105, тетрациклину - 7,62%±2,589, ципрофлоксацину - 7,62%±2,589, цефтриаксону - 5,71%±2,265, амикацину - 4,76%±2,078, хлорамфениколу - 3,81%±1,868, имипенему - 0,95%±0,948. Не было выявлено устойчивых штаммов к ванкомицину, цефепиму, цефотаксиму, цефтазидиму.

Дополнительные результаты исследования

Результаты влияния сочетанной инфекции новой коронавирусной инфекции COVID-19 и инфекции бактериальной этиологии на тяжесть клинических проявлений внебольничной пневмонии показало, что одновременное присутствие вируса SARS-CoV-2 и антибиотикорезистентных штаммов патогенных бактерий не приводило к утяжелению симптомов заболевания (табл. 5). Среди пациентов с внебольничной пневмонией не было ни одного случая тяжело протекающего заболевания при сочетании COVID-19 и бактериальной инфекции. В то же время бактериальная инфекция без COVID-19 протекала тяжело в 12,5±5,846 случаев, P <0,05. Моноинфекция COVID-19 в отсутствии бактериальной этиологии являлась фактором риска тяжело протекающей пневмонии, отношение шансов OR=15,67, доверительный интервал CI (1,46-168,07).

Обсуждение

В исследование проведен анализ антибиотикорезистентности штаммов бактерий, выделенных от пациентов с внебольничной пневмонией в период, предшествующий началу пандемии новой коронавирусной инфекции и в течение трех лет после начала пандемии COVID-19.

Обсуждение основного результата исследования

Пациенты с внебольничной пневмонией, поступающие на стационарное лечение, как правило, получали первичный курс антибиотиков еще на амбулаторном этапе лечения. Вероятно, поэтому в нашем исследовании в 48,18%±4,349 случаев положительных высевов приходилось на C. albicans, что согласуется с отечественными и зарубежными данными [9-11]. В период пандемии COVID-19 доля грибов C. albicans возросла в 1,36 в 2020 году и в 1,84 раза в 2021 году по сравнению с 2019 годом. Выявлено, что на протяжении всего анализируемого периода нарастала частота выявления ассоциаций бактериальных возбудителей с дрожжевой микрофлорой. На фоне пандемии столь частое обнаружение дрожжевых клеток в мокроте (или ротовой полости) обусловлено, как снижением иммунного статуса организма, так и использованием кортикостероидных препаратов и антибиотиков широкого спектра действия. На этом фоне явление кандидоносительства создаёт предпосылку для дальнейшего размножения кандид с переходом из стадии носительства к системному поражению дыхательных путей [9].

Этиологическая структура ВП была представлена различными представителями грамположительной и грамотрицательной флоры. За анализируемый период отмечалось достоверное снижение процента грамположительной флоры с 92,86%±11,518 в 2018г. до 61,54%±21,757 в 2021 году. В тоже время, увеличилась доля грамотрицательной флоры с 7,14%±11,518 до 38,46%±21,757. Рост отмечался за счет E. agglomerans и K. pneumoniae. На фоне появления SARS-CoV-2 в 2020 г. во многих странах, в т. ч. и Российской Федерации, наблюдался сдвиг в сторону грамотрицательных палочек, включая неферментирующие бактерии. [7, 9, 16-19]. Следует отметить, что в нашем исследовании неферментирующие грамотрицательные бактерии не встречались.

В ходе выполнения исследования важным этапом было определение чувствительности выделенных возбудителей к антимикробным препаратам. Анализ показал, что все грамотрицательные бактерии К. pneumoniae, E. agglomerans демонстрировали высокий уровень резистентности к ампициллину (100%±0), к амоксиклаву (80±12,649 и 80±17,889 %, соответственно), цефтриаксону (40±15,492 и 40±21,909 %, соответственно) и ципрофлоксацину (20±12,649 и 40±21,909, соответственно). При этом сохранялась чувствительность к цефалоспоринам IV поколения и карбапенемам. Аналогичные результаты были получены и в других регионах РФ [9.16,20]. Однако, диаметрально противоположные данные отражены в исследовании, проведенном в Томске, где резистентность К. pneumoniae к цефалоспоринам III и IV поколения была выявлена более чем у 78% изолятов, а к карбапенемам от 40 до 54% [21].

1. coli, выделенная из мокроты наших пациентов с ВП, демонстрировала высокую чувствительность к цефалоспоринам III и IV поколения, но в тоже время выявлена резистентность к ампициллину у 100±0 %, ципрофлоксацину и гентамицину у 66,67%±27,217 изолятов. Крайне низкая чувствительность данного возбудителя к фторхиналонам не более 16% в аналогичный период выявлялась в исследовании Ромашова О.М. с соавт. [22].

Представители грамположительной флоры проявляли высокую устойчивость к антибиотикам пенициллиновой группы. Так, у S. pneumoniae отмечалась высокая резистентность к пенициллину (81,82%±6,714), оксациллину (75,76%±7,46), ампициллину (66,67%±8,206), бисептолу (36,36%±8,374), амоксиклаву (30,3%±8), линкомицину и эритромицину (15,15%±6,242), левофлоксацину (9,09%±5,004), хлорамфениколу (6,06%±4,154). В научной литературе встречаются противоречивые данные по динамике антибиотикорезистентности пневмококка. Ряд авторов указывают на рост устойчивых штаммов к бета-лактамным антибиотикам [20, 21], другие отмечают сохранение чувствительности к данной группе [23-25].

Другой представитель стрептококков – S. pyogenes, выделенный из мокроты, проявлял устойчивость к эритромицину (64%±9,6), левофлоксацину и линкамицину (36%±9,6), хлорамфениколу (8%±5,426).

Все штаммы S. aureus были чувствительны к ампициллину, оксациллину, цефалоспоринам, аминогликозидам, ванкомицину, карбапенемам. В тоже время проявляли резистентность в 100±0 % случаев к пенициллинам, к эритромицину (29,17%±9,278), гентамицину (16,67%±7,607), ципрофлоксацину (8,33%±5,642).

 

Ограничения исследования

Определение антибиотикорезистентности клинических изолятов бактерий проводили рутинным методом диффузии в агар, который не позволяет определить минимальную ингибирующую и минимальную бактерицидную концентрацию. Зоны задержки роста микроорганизмов вокруг дисков с антибиотиками зависят от рецептуры питательной среды, используемой для определения антибиотикорезистентности, толщины агара, плотности прилегания диска с антибиотиком к поверхности агара, влажности, pH, количества антибиотика в диске, посевной дозы, температуры культивирования. Соблюдение всех этих и других условий, влияющих на результаты определения антибиотикорезистентности, использование тест-микроорганизмов в качестве контроля является важным условием получения репрезентативных результатов исследования. Однако лаборатория, проводившая исследования на антибиотикорезистентность, является сертифицированной для работы с микроорганизмами 3-4 групп патогенности.

Данное исследование проведено на 282 пациентах, госпитализированных в пульмонологическое отделение больницы города Казани с ягваря 2018 года по декабрь 2021 года. В связи с началом пандемии COVID-19 данное отделение было перепрофилировано для лечения больных новой коронавирусной инфекцией, что оказало смещение на когорту пациентов данного отделения, в которой пациенты с новой коронавирусной инфекцией в 2020-2021 годах стали составлять 13,68±2,873%. В то же время аналогичные условия отмечались и в других стационарах и регионах.

Заключение

Ранее проведенные исследования, касавшиеся динамики антибиотикорезистентности штаммов микроорганизмов, выделенных от пациентов с внебольничной пневмонией до начала пандемии новой коронавирусной инфекции и после ее начала, показали выраженную гетерогенность полученных результатов. Наше исследование вносит вклад в изучение данной проблемы.

Более двух третей штаммов, выделенных из мокроты пациентов с внебольничной пневмонией, обладали устойчивостью к одному или нескольким антибиотикам. Виды S. aureus и S. pyogenes имели синхронную динамику изменений резистентности в 2018-2021 гг. Бактерии, выделенные из мокроты пациентов с внебольничной пневмонией, обладали резистентностью к 2-3 антимикробным препаратам. Наиболее часто бактерии были устойчивы к пенициллину и амициллину. Наибольшая чувствительность бактерий отмечалась к препаратам цефалоспоринового ряда: цефепиму, цефотаксиму, цефтазидиму и ванкомицину. Наличие антибиотикорезистентности у возбудителей не влияло на тяжесть течения пневмонии. Моноинфекция COVID-19 способствовала утяжелению клиники внебольничной пневмонии. Микстинфекция COVID-19 и антибиотикорезистентными бактериями не приводила к утяжелению течения внебольничной пневмонии.

Результаты данного исследования могут быть использованы при назначении этиотропной терапии у пациентов с внебольничной пневмонией, проведении микробиологического мониторинга антибиотикорезистентности и эпидемиологического надзора за внебольничной пневмонией в постпандемический период новой коронавирусной инфекции.

 

 

Дополнительная информация

Источник финансирования. Авторы заявляют об отсутствии внешнего финансирования при проведении исследования.

Funding source. This study was not supported by any external sources of funding.

Информированное согласие на участие в исследовании.

Информированное согласие на участие в исследовании. Все участники исследования до включения в исследование добровольно подписали форму информированного согласия, утвержденную в составе протокола исследования этическим комитетом.

Patients’ consent. Written consent was obtained from all the study participants before the study screening in according to the study protocol approved by the local ethic committee.

Конфликт интересов.

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.

Competing interests. The authors declare that they have no competing interests.

Вклад авторов.

Вклад авторов. Все авторы подтверждают соответствие своего авторства международным критериям ICMJE (все авторы внесли существенный вклад в разработку концепции, проведение исследования и подготовку статьи, прочли и одобрили финальную версию перед публикацией). Наибольший вклад распределён следующим образом: Н.М. Хакимов — статистический анализ, обзор литературы, сбор и анализ литературных источников, написание текста и редактирование статьи; А.И. Локоткова — обзор литературы, сбор и анализ литературных источников, сбор информации и анализ историй болезни, подготовка и написание текста статьи и редактирование статьи; Л.Ф. Латыпова —сбор информации и анализ историй болезни, подготовка и написание текста статьи.

Author contribution. All authors confirm that their authorship meets the international ICMJE criteria (all authors have made a significant contribution to the development of the concept, research and preparation of the article, read and approved the final version before publication). Niyaz M. Hakimov — statistical analysis, literature review, collection and analysis of literary sources, writing the text and editing the article; Alla I. Lokotkova — literature review, collection and analysis of literary sources, information collection and analysis of the medical histories, preparation, writing and editing of the text of the article; Lyasan F. Latypova — information collection and analysis of the medical histories, preparation and writing of the text of the article.

 

 

 

 

Таблицы

Таблица 1. Распределение пациентов по тяжести в зависимости от этиологии пневмонии

Table 1. Distribution of patients by severity depending on the etiology of pneumonia

 

Таблица 2. Антибиотикорезистентные штаммы бактерий, выделенных из мокроты больных внебольничной пневмонией

Table 2. Antibiotic-resistant strains of bacteria isolated from sputum of patients with community-acquired pneumonia

 

 

Таблица 3. Количество антимикробных препаратов, к которым выявлена антибиотикорезистентность у штаммов микроорганизмов, выделенных от пациентов с ВП

Table 3. Number of antimicrobial drugs to which antibiotic resistance was detected in strains of microorganisms isolated from patients with CAP

 

 

Таблица 4. Антибиотикорезистентность штаммов бактерий, выделенных от пациентов с ВП

Table 4. Antibiotic resistance of bacterial strains isolated from patients with CAP

 

 

Таблица 5 Распределение больных по тяжести течения заболевания при смешанной инфекции внебольничной пневмонии и COVID-19

Table 5 Distribution of patients by severity of the disease with mixed infection of community-acquired pneumonia and COVID-19

Рисунки

Рис. 1. Структура микроорганизмов, выделенных из мокроты пациентов с внебольничной пневмонией

Fig. 1. Structure of microorganisms isolated from sputum of patients with community-acquired pneumonia

 

Рис. 2. Динамика доли антибиотикорезистентных штаммов среди клинических изолятов микроорганизмов пациентов внебольничной пневмонией

Fig. 2. Dynamics of the proportion of antibiotic-resistant strains among clinical isolates of microorganisms from patients with community-acquired pneumonia

 

Рис. 3. Динамика антибиотикорезистентности штаммов микроорганизмов, выделенных от пациентов с внебольничной пневмонией

Fig. 3. Dynamics of antibiotic resistance of microorganism strains isolated from patients with community-acquired pneumonia

About the authors

Alla Lokotkova

Kazan State Medical University

Email: allalok12@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-4482-6050
SPIN-code: 5262-1969

MD, Cand. Sci. (Med), Associate Professor

Russian Federation, 49, Butlerov street, Kazan, 420012, Russia

Niyaz Hakimov

Kazan State Medical University

Email: hakimniaz@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-7895-0012
SPIN-code: 4881-5607
Scopus Author ID: 825491

MD, Cand. Sci. (Med), Associate Professor

Russian Federation, 49, Butlerov street, Kazan, 420012, Russia

Lyasan Latypova

Kazan City Clinical Hospital No. 12

Author for correspondence.
Email: lyasan1979@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-2986-3769
SPIN-code: 4540-0181

doctor epidemiologist

Russian Federation, 7, Healing street, Kazan, 420036, Russia

References

Supplementary files