Роль филамина С в мышечных клетках

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Филамин С (FLNC) является представителем семейства высокомолекулярных белков, связывающих актиновые филаменты в составе цитоскелета различных типов клеток. В геноме человека FLNC кодируется геном FLNC, который расположен на 7-й хромосоме и экспрессируется преимущественно в скелетных и сердечных мышечных клетках. Филамин С участвует в организации и стабилизации трехмерной сети тонких нитей актина в саркомерах и, как предполагается, выполняет роль механосенсора, передающего механические сигналы к различным белковым мишеням. Под действием механического стресса FLNC может утрачивать правильную структуру, что повышает риск его агрегации. Молекулы FLNC с нарушенной нативной структурой могут утилизироваться путем BAG3-опосредованной шаперон-зависимой селективной аутофагии. Мутации гена FLNC могут сопровождаться изменениями во взаимодействии FLNC с белками-партнерами и приводить к формированию агрегатов, что перегружает системы аутофагии и протеасомной деградации белков, вследствие чего развиваются различные патологические процессы. Молекулярные механизмы FLNC-ассоциированных наследственных заболеваний, называемых филаминопатиями, остаются недостаточно изученными. Данный обзор посвящен анализу структуры и механизмам функционирования филамина С в скелетных и сердечных мышечных клетках в норме и при патологиях, связанных с мутациями гена FLNC. Представленные сведения суммируют результаты, полученные на молекулярном, клеточном и тканевом уровнях, и позволяют наметить перспективные пути дальнейшего изучения патогенетических механизмов филаминопатий.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Д. В. Голиусова

Федеральный научно-клинический центр физико-химической медицины имени академика Ю.М. Лопухина ФМБА России; Институт биологии развития имени Н.К. Кольцова РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: daria.goliusova@mail.ru
Россия, 119435 Москва; 119334 Москва

М. Ю. Шарикова

Федеральный научно-клинический центр физико-химической медицины имени академика Ю.М. Лопухина ФМБА России

Email: daria.goliusova@mail.ru
Россия, 119435 Москва

К. А. Лаврентьева

Федеральный научно-клинический центр физико-химической медицины имени академика Ю.М. Лопухина ФМБА России

Email: daria.goliusova@mail.ru
Россия, 119435 Москва

О. С. Лебедева

Федеральный научно-клинический центр физико-химической медицины имени академика Ю.М. Лопухина ФМБА России

Email: daria.goliusova@mail.ru
Россия, 119435 Москва

Л. К. Муранова

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова

Email: daria.goliusova@mail.ru

биологический факультет

Россия, 119991 Москва

Н. Б. Гусев

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова

Email: daria.goliusova@mail.ru

биологический факультет

Россия, 119991 Москва

А. Н. Богомазова

Федеральный научно-клинический центр физико-химической медицины имени академика Ю.М. Лопухина ФМБА России

Email: daria.goliusova@mail.ru
Россия, 119435 Москва

М. А. Лагарькова

Федеральный научно-клинический центр физико-химической медицины имени академика Ю.М. Лопухина ФМБА России

Email: daria.goliusova@mail.ru
Россия, 119435 Москва

Список литературы

  1. Van der Flier, A., and Sonnenberg, A. (2001) Structural and functional aspects of filamins, Biochim. Biophys. Acta, 1538, 99-117, https://doi.org/10.1016/S0167-4889(01)00072-6.
  2. Xie, Z., Xu, W., Davie, E. W., and Chung, D. W. (1998) Molecular cloning of human ABPL, an actin-binding protein homologue, Biochem. Biophys. Res. Commun., 251, 914-919, https://doi.org/10.1006/bbrc.1998.9506.
  3. Wu, T., Xu, Y., Zhang, L., Liang, Z., Zhou, X., Evans, S. M., and Chen, J. (2023) Filamin C is essential for mammalian myocardial integrity, PLoS Genet., 19, e1010630, https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1010630.
  4. Zhou, Y., Chen, Z., Zhang, L., Zhu, M., Tan, C., Zhou, X., Evans, S. M., Fang, X., Feng, W., and Chen, J. (2020) Loss of filamin C is catastrophic for heart function, Circ., 141, 869-871, https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.119.044061.
  5. Vorgerd, M., van der Ven, P. F., Bruchertseifer, V., Löwe, T., Kley, R. A., Schröder, R., Lochmüller, H., Himmel, M., Koehler, K., Fürst, D. O., and Huebner, A. (2005) A mutation in the dimerization domain of filamin c causes a novel type of autosomal dominant myofibrillar myopathy, Am. J. Hum. Genet., 77, 297-304, https://doi.org/ 10.1086/431959.
  6. Kley, R. A., Hellenbroich, Y., van der Ven, P. F., Fürst, D. O., Huebner, A., Bruchertseifer, V., Peters, S. A., Heyer, C. M., Kirschner, J., Schröder, R., Fischer, D., Müller, K., Tolksdorf, K., Eger, K., Germing, A., Brodherr, T., Reum, C., Walter, M. C., Lochmüller, H., Ketelsen, U.-P., and Vorgerd, M. (2007) Clinical and morphological phenotype of the filamin myopathy: a study of 31 German patients: a study of 31 German Patients, Brain, 130, 3250-3264, https://doi.org/10.1093/brain/awm271.
  7. Guergueltcheva, V., Peeters, K., Baets, J., Ceuterick-de Groote, C., Martin, J. J., Suls, A., De Vriendt, E., Mihaylova, V., Chamova, T., Almeida-Souza, L., Ydens, E., Tzekov, C., Hadjidekov, G., Gospodinova, M., Storm, K., Reyniers, E., Bichev, S., van der Ven, P. F., Fürst, D. O., Mitev, V., Lochmüller, H., Timmerman, V., Tournev, I., De Jonghe, P., and Jordanova, A. (2011) Distal myopathy with upper limb predominance caused by filamin C haploinsufficiency, Neurology, 77, 2105-2114, https://doi.org/10.1212/WNL.0b013e31823dc51e.
  8. Valdés-Mas, R., Gutiérrez-Fernández, A., Gómez, J., Coto, E., Astudillo, A., Puente, D. A., Reguero, J. R., Álvarez, V., Morís, C., León, D., Martín, M., Puente, X. S., and López-Otín, C. (2014) Mutations in filamin C cause a new form of familial hypertrophic cardiomyopathy, Nat. Commun., 5, 5326, https://doi.org/10.1038/ncomms6326.
  9. Begay, R. L., Tharp, C. A., Martin, A., Graw, S. L., Sinagra, G., Miani, D., Sweet, M. E., Slavov, D. B., Stafford, N., Zeller, M. J., Alnefaie, R., Rowland, T. J., Brun, F., Jones, K. L., Gowan, K., Mestroni, L., Garrity, D. M., and Taylor, M. R. G. (2016) FLNC Gene Splice Mutations Cause Dilated Cardiomyopathy, JACC Basic Trans. Sci., 1, 344-359, https://doi.org/10.1016/j.jacbts.2016.05.004.
  10. Ortiz-Genga, M. F., Cuenca, S., Dal Ferro, M., Zorio, E., Salgado-Aranda, R., Climent, V., Padrón-Barthe, L., Duro-Aguado, I., Jiménez-Jáimez, J., Hidalgo-Olivares, V. M., García-Campo, E., Lanzillo, C., Suárez-Mier, M. P., Yonath, H., Marcos-Alonso, S., Ochoa, J. P., Santomé, J. L., García-Giustiniani, D., Rodríguez-Garrido, J. L., Domínguez, F., Merlo, M., Palomino, J., Peña, M. L., Trujillo, J. P., Martín-Vila, A., Stolfo, D., Molina, P., Lara-Pezzi, E., Calvo-Iglesias, F. E., Nof, E., Calò, L., Barriales-Villa, R., Gimeno-Blanes, J. R., Arad, M., García-Pavía, P., and Monserrat, L. (2016) Truncating FLNC mutations are associated with high-risk dilated and arrhythmogenic cardiomyopathies, JACC, 68, 2440-2451, https://doi.org/10.1016/j.jacc.2016.09.927.
  11. Brodehl, A., Ferrier, R. A., Hamilton, S. J., Greenway, S. C., Brundler, M. A., Yu, W., Gibson, W. T., McKinnon, M. L., McGillivray, B., Alvarez, N., Giuffre, M., Schwartzentruber, J., FORGE Canada Consortium, and Gerull, B. (2016) Mutations in FLNC are associated with familial restrictive cardiomyopathy, Hum. Mutat., 37, 269-279, https://doi.org/10.1002/humu.22942.
  12. Fürst, D. O., Goldfarb, L. G., Kley, R. A., Vorgerd, M., Olivé, M., and van der Ven, P. F. (2013) Filamin C-related myopathies: pathology and mechanisms, Acta Neuropathol., 125, 33-46, https://doi.org/10.1007/s00401-012-1054-9.
  13. Kong, S. W., Hu, Y. W., Ho, J. W., Ikeda, S., Polster, S., John, R., Hall, J. L., Bisping, E., Pieske, B., dos Remedios, C. G., and Pu, W. T. (2010) Heart failure-associated changes in RNA splicing of sarcomere genes, Circ. Cardiovasc. Genet., 3, 138-146, https://doi.org/10.1161/CIRCGENETICS.109.904698.
  14. Pudas, R., Kiema, T. R., Butler, P. J. G., Stewart, M., and Ylänne, J. (2005) Structural basis for vertebrate filamin dimerization, Structure, 13, 111-119, https://doi.org/10.1016/j.str.2004.10.014.
  15. Van der Flier, A., Kuikman, I., Kramer, D., Geerts, D., Kreft, M., Takafuta, T., Shapiro, S. S., and Sonnenberg, A. (2002) Different splice variants of filamin-B affect myogenesis, subcellular distribution, and determine binding to integrin [beta] subunits, J. Cell Biol., 156, 361-376, https://doi.org/10.1083/jcb.200103037.
  16. Mao, Z., and Nakamura, F. (2020) Structure and function of filamin C in the muscle Z-disc, Int. J. Mol. Sci., 21, 2696, https://doi.org/10.3390/ijms21082696.
  17. Chiang, W., and Greaser, M. L. (2000) Binding of filamin isoforms to myofibrils, J. Muscle Res. Cell Motil., 21, 321-333, https://doi.org/10.1023/a:1005650706464.
  18. Thompson, T. G., Chan, Y. M., Hack, A. A., Brosius, M., Rajala, M., Lidov, H. G. W., McNally, E. M., Watkins, S., and Kunkel, L. M. (2000) Filamin 2 (FLN2): A muscle-specific sarcoglycan interacting protein, J. Cell Biol. 148, 115-126, https://doi.org/10.1083/jcb.148.1.115.
  19. Song, S., Shi, A., Lian, H., Hu, S., and Nie, Y. (2022) Filamin C in cardiomyopathy: from physiological roles to DNA variants, Heart Fail. Rev., 27, 1373-1385, https://doi.org/10.1007/s10741-021-10172-z.
  20. Nakamura, F., Stossel, T. P., and Hartwig, J. H. (2011) The filamins: organizers of cell structure and function, Cell Adhes. Migr., 5, 160-169, https://doi.org/10.4161/cam.5.2.14401.
  21. Razinia, Z., Mäkelä, T., Ylänne, J., and Calderwood, D. A. (2012) Filamins in mechanosensing and signaling, Annu. Rev. Biophys., 41, 227-246, https://doi.org/10.1146/annurev-biophys-050511-102252.
  22. Gontier, Y., Taivainen, A., Fontao, L., Sonnenberg, A., van der Flier, A., Carpen, O., Faulkner, G., and Borradori, L. (2005) The Z-disc proteins myotilin and FATZ-1 interact with each other and are connected to the sarcolemma via muscle-specific filamins, J. Cell Sci., 118, 3739-3749, https://doi.org/10.1242/jcs.02484.
  23. Leber, Y., Ruparelia, A. A., Kirfel, G., van der Ven, P. F., Hoffmann, B., Merkel, R., Bryson-Richardson, R. J., and Fürst, D. O. (2016) Filamin C is a highly dynamic protein associated with fast repair of myofibrillar microdamage, Hum. Mol. Genet., 25, 2776-2788, https://doi.org/10.1093/hmg/ddw135.
  24. Bhattacharjya, S. (2022) The structural basis of β2 integrin intra-cellular multi-protein complexes, Biophys. Rev., 14, 1183-1195, https://doi.org/10.1007/s12551-022-00995-x.
  25. Dalkilic, I., Schienda, J., Thompson, T. G., and Kunkel, L. M. (2006) Loss of filamin C (FLNc) results in severe defects in myogenesis and myotube structure, Mol. Cell. Biol., 26, 6522-6534, https://doi.org/10.1128/ MCB.00243-06.
  26. Paranavitane, V., Coadwell, W. J., Eguinoa, A., Hawkins, P. T., and Stephens, L. (2003) LL5beta is a phosphatidylinositol (3,4,5)-trisphosphate sensor that can bind the cytoskeletal adaptor, gamma-filamin, J. Biol. Chem., 278, 1328-1335, https://doi.org/10.1074/jbc.M208352200.
  27. Molt, S., Bührdel, J. B., Yakovlev, S., Schein, P., Orfanos, Z., Kirfel, G., Winter, L., Wiche, G., van der Ven, P. F., Rottbauer, W., Just, S., Belkin, A. M., and Fürst, D. O. (2014) Aciculin interacts with filamin C and Xin and is essential for myofibril assembly, remodeling and maintenance, J. Cell Sci., 127, 3578-3592, https://doi.org/10.1242/jcs.152157.
  28. Bönnemann, C. G., Thompson, T. G., van der Ven, P. F. M., Goebel, H. H., Warlo, I., Vollmers, B., Reimann, J., Herms, J., Gautel, M., Takada, F., Beggs, A. H., Fürst, D. O., Kunkel, L. M., Hanefeld, F., and Schröder, R. (2003) Filamin C accumulation is a strong but nonspecific immunohistochemical marker of core formation in muscle, J. Neurol. Sci., 206, 71-78, https://doi.org/10.1016/s0022-510x(02)00341-6.
  29. Claeys, K. G., van der Ven, P. F. M., Behin, A., Stojkovic, T., Eymard, D., Dubourg., O., Laforêt, P., Faulkner, G., Richard, P., Vicart, P., Romero, N. B., Stoltenburg, G., Udd, B., Fardeau, M., Voit, T., and Fürst, D. O. (2009) Differential involvement of sarcomeric proteins in myofibrillar myopathies: a morphological and immunohistochemical study, Acta Neuropathol., 117, 293-307, https://doi.org/10.1007/s00401-008-0479-7.
  30. Begay, R. L., Graw, S. L., Sinagra, G., Asimaki, A., Rowland, T. J., Slavov, D. B., Gowan, K., Jones, K. L., Brun, F., Merlo, M., Miani, D., Sweet, M., Devaraj, K., Wartchow, E. P., Gigli, M., Puggia, I., Salcedo, E. E., Garrity, D. M., Ambardekar, A. V., Buttrick, P., Reece, T. B., Bristow, M. R., Saffitz, J. E., Mestroni, L., and Taylor, M. R. G. (2018) Filamin C truncation mutations are associated with arrhythmogenic dilated cardiomyopathy and changes in the cell-cell adhesion structures, JACC. Clin. Electrophysiol., 4, 504-514, https://doi.org/10.1016/j.jacep. 2017.12.003.
  31. Juo, L. Y., Liao, W. C., Shih, Y. L., Yang, B. Y., Liu, A. B., and Yan, Y. T. (2016) HSPB7 interacts with dimerized FLNC and its absence results in progressive myopathy in skeletal muscles, J. Cell Sci., 129, 1661-1670, https://doi.org/10.1242/jcs.179887.
  32. Muranova, L. K., Vostrikova, V. M., Shatov, V. M., Sluchanko, N. N., and Gusev, N. B. (2024) Interaction of the C-terminal immunoglobulin-like domains (Ig 22-24) of filamin C with human small heat shock proteins, Biochimie, 219, 146-154, https://doi.org/10.1016/j.biochi.2023.11.010.
  33. Ohta, Y., and Hartwig, J. H. (1995) Actin filament cross-linking by chicken gizzard filamin is regulated by phosphorylation in vitro, Biochemistry, 34, 6745-6754, https://doi.org/10.1021/bi00020a020.
  34. Reimann, L., Wiese, H., Leber, Y., Schwäble, A. N., Fricke, A. L., Rohland, A., Knapp, B., Peikert, C. D., Drepper, F., van der Ven, P. F., Radziwill, G., Fürst, D. O., and Warscheid, B. (2017) Myofibrillar Z-discs are a protein phosphorylation hot spot with protein kinase C (PKCα) modulating protein dynamics, Mol. Cell. Proteomics, 16, 346-367, https://doi.org/10.1074/mcp.M116.065425.
  35. Raynaud, F., Jond-Necand, C., Marcilhac, A., Fürst, D. O., and Benyamin, Y. (2006) Calpain 1-gamma filamin interaction in muscle cells: a possible in situ regulation by PKC-alpha, Int. J. Biochem. Cell Biol., 38, 404-413, https://doi.org/10.1016/j.biocel.2005.09.020.
  36. Reimann, L., Schwäble, A. N., Fricke, A. L., Mühlhäuser, W. W. D., Leber, Y., Lohanadan, K., Puchinger, M. G., Schäuble, S., Faessler, E., Wiese, H., Reichenbach, C., Knapp, B., Peikert, C. D., Drepper, F., Hahn, U., Kreutz, C., van der Ven, P. F. M., Radziwill, G., Djinović-Carugo, K., Fürst, D. O., and Warscheid, B. (2020) Phosphoproteomics identifies dual-site phosphorylation in an extended basophilic motif regulating FILIP1-mediated degradation of filamin-C, Commun. Biol., 3, 1-19, https://doi.org/10.1038/s42003-020-0982-5.
  37. Chen, H., Zhu, X., Cong, P., Sheetz, M. P., Nakamura, F., and Yan, J. (2011) Differential mechanical stability of filamin A rod segments, Biophys. J., 101, 1231-1237, https://doi.org/10.1016/j.bpj.2011.07.028.
  38. Ehrlicher, A. J., Nakamura, F., Hartwig, J. H., Weitz, D. A., and Stossel, T. P. (2011) Mechanical strain in actin networks regulates FilGAP and integrin binding to filamin A, Nature, 478, 260-263, https://doi.org/10.1038/ nature10430.
  39. Rognoni, L., Stigler, J., Pelz, B., Ylanne, J., and Rief, M. (2012) Dynamic force sensing of filamin revealed in single-molecule experiments, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 109, 19679-19684, https://doi.org/10.1073/pnas. 1211274109.
  40. Xu, T., Lannon, H., Wolf, S., Nakamura, F., and Brujic, J. (2013) Domain-domain interactions in filamin A (16-23) impose a hierarchy of unfolding forces, Biophys. J., 104, 2022-2030, https://doi.org/10.1016/j.bpj.2013.03.034.
  41. Knoll, R., Buyandelger, B., and Lab, M. (2011) The sarcomeric Z-disc and Z-discopathies, J. Biomed. Biotechnol., 2011, 569628, https://doi.org/10.1155/2011/569628.
  42. Deng, Y., and Yan, J. (2023) Force-dependent structural changes of filamin C rod domains regulated by filamin C dimer, J. Am. Chem. Soc., 145, 14670-14678, https://doi.org/10.1021/jacs.3c02303.
  43. Chen, H., Chandrasekar, S., Sheetz, M. P., Stossel, T. P., Nakamura, F., and Yan, J. (2013) Mechanical perturbation of filamin A immunoglobulin repeats 20-21 reveals potential non-equilibrium mechanochemical partner binding function, Sci. Rep., 3, 1642, https://doi.org/10.1038/srep01642.
  44. Van der Ven, P. F., Wiesner, S., Salmikangas, S., Auerbach, D., Himmel., M., Kempa, S., Hayess, K., Pacholsky, D., Taivainen, A., Schröder, R., Carpén, O., and Fürst, D. O. (2000) Indications for a novel muscular dystrophy pathway. gamma-filamin, the muscle-specific filamin isoform, interacts with myotilin, J. Cell Biol., 151, 235-248, https://doi.org/10.1083/jcb.151.2.235.
  45. Kesner, B. A., Ding, F., Temple, B. R., and Dokholyan, N. V. (2010) N-terminal strands of filamin Ig domains act as a conformational switch under biological forces, Proteins, 78, 12-24, https://doi.org/10.1002/prot.22479.
  46. Martin, T. G., and Kirk, J. A. (2020) Under construction: the dynamic assembly, maintenance, and degradation of the cardiac sarcomere, J. Mol. Cell. Cardiol., 148, 89-102, https://doi.org/10.1016/j.yjmcc.2020.08.018.
  47. Höhfeld, J., Benzing, T., Bloch, W., Fürst, D. O., Gehlert, S., Hesse, M., Hoffmann, B., Hoppe, T., Huesgen, P. F., Köhn, M., Kolanus, W., Merkel, R., Niessen, C. M., Pokrzywa, W., Rinschen, M. M., Wachten, D., and Warscheid, B. (2021) Maintaining proteostasis under mechanical stress, EMBO Rep., 22, e52507, https://doi.org/10.15252/embr.202152507.
  48. Balchin, D., Hayer-Hartl, M., and Hartl, F. U. (2016) In vivo aspects of protein folding and quality control, Science, 353, aac4354, https://doi.org/10.1126/science.aac4354.
  49. Arndt, V., Dick, N., Tawo, R., Dreiseidler, M., Wenzel, D., Hesse, M., Fürst, D. O., Saftig, P., Saint, R., Fleischmann, B. K., Hoch, M., and Höhfeld, J. (2010) Chaperone-assisted selective autophagy is essential for muscle maintenance, Curr. Biol., 20, 143-148, https://doi.org/10.1016/j.cub.2009.11.022.
  50. Ulbricht, A., Eppler, F. J., Tapia, V. E., van der Ven, P. F., Hampe, N., Hersch, N., Vakeel, P., Stadel, D., Haas, A., Saftig, P., Behrends, C., Fürst, D. O., Volkmer, R., Hoffmann, B., Kolanus, W., and Höhfeld, J. (2013) Cellular mechanotransduction relies on tension-induced and chaperone-assisted autophagy, Curr. Biol., 23, 430-435, https:// doi.org/10.1016/j.cub.2013.01.064.
  51. Ulbricht, A., and Höhfeld, J. (2013) Tension‐induced autophagy, Autophagy, 9, 920-922, https://doi.org/10.4161/auto.24213.
  52. Ulbricht, A., Arndt, V., and Höhfeld, J. (2013) Chaperone-assisted proteostasis is essential for mechanotransduction in mammalian cells, Commun. Integr. Biol., 6, e24925, https://doi.org/10.4161/cib.24925.
  53. Klimek, C., Kathage, B., Wördehoff, J., and Höhfeld, J. (2017) BAG3-mediated proteostasis at a glance, J. Cell Sci., 130, 2781-2788, https://doi.org/10.1242/jcs.203679.
  54. Rauch, J. N., Tse, E., Freilich, R., Mok, S. A., Makley, L. N., Southworth, D. R., and Gestwicki, J. E. (2017) BAG3 is a modular, scaffolding protein that physically links heat shock protein 70 (Hsp70) to the small heat shock proteins, J. Mol. Biol., 429, 128-141, https://doi.org/10.1016/j.jmb.2016.11.013.
  55. Pathak, P., Blech-Hermoni, Y., Subedi, K., Mpamugo, J., Obeng-Nyarko, C., Ohman, R., Molloy, I., Kates, M., Hale, J., Stauffer, S., Sharan, S. K., and Mankodi, A. (2021) Myopathy associated LDB3 mutation causes Z-disc disassembly and protein aggregation through PKCα and TSC2-mTOR downregulation, Commun. Biol., 4, 355, https:// doi.org/10.1038/s42003-021-01864-1.
  56. Kathage, B., Gehlert, S., Ulbricht, A., Lüdecke, L., Tapia, V. E., Orfanos, Z., Wenzel, D., Bloch, W., Volkmer, R., Fleischmann, B. K., Fürst, D. O., and Höhfeld, J. (2017) The cochaperone BAG3 coordinates protein synthesis and autophagy under mechanical strain through spatial regulation of mTORC1, Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell. Res., 1864, 62-75, https://doi.org/10.1016/j.bbamcr.2016.10.007.
  57. Fielitz, J., van Rooij, E., Spencer, J. A., Shelton, J. M., Latif, S., van der Nagel, R., Bezprozvannaya, S., de Windt, L., Richardson, J. A., Bassel-Duby, R., and Olson, E. N. (2007) Loss of muscle-specific RING-finger 3 predisposes the heart to cardiac rupture after myocardial infarction, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 104, 4377-4382, https:// doi.org/10.1073/pnas.0611726104.
  58. Spaich, S., Will, R. D., Just, S., Spaich, S., Kuhn, C., Frank, D., Berger, I. M., Wiemann, S., Korn, B., Koegl, M., Backs, J., Katus, H. A., Rottbauer, W., and Frey, N. (2012) F-box and leucine-rich repeat protein 22 is a cardiac-enriched F-box protein that regulates sarcomeric protein turnover and is essential for maintenance of contractile function in vivo, Circ. Res., 111, 1504-1516, https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.112.271007.
  59. Papizan, J. B., Garry, G. A., Brezprozvannaya, S., McAnally, J. R., Bassel-Duby, R., Liu, N., and Olson, E. N. (2017) Deficiency in Kelch protein Klhl31 causes congenital myopathy in mice, J. Clin. Invest., 127, 3730-3740, https://doi.org/10.1172/JCI93445.
  60. Collier, M. P., Alderson, T. R., de Villiers, C. P., Nicholls, D., Gastall, H. Y., Allison, T. M., Degiacomi, M. T., Jiang, H., Mlynek, G., Fürst, D. O., van der Ven, P. F. M., Djinovic-Carugo, K., Baldwin, A. J., Watkins, H., Gehmlich, K., and Benesch, J. L. P. (2019) HspB1 phosphorylation regulates its intramolecular dynamics and mechanosensitive molecular chaperone interaction with filamin C, Sci. Adv., 5, eaav8421, https://doi.org/10.1126/ sciadv.aav8421.
  61. Muranova, L. K., Shatov, V. M., and Gusev, N. B. (2022) Role of small heat shock proteins in the remodeling of actin microfilaments, Biochemistry (Moscow), 87, 800-811, https://doi.org/10.1134/S0006297922080119.
  62. Muravyev, A., Vershinina, T., Tesner, P., Sjoberg, G., Fomicheva, Y., Čajbiková, N. N., Kozyreva, A., Zhuk, S., Mamaeva, E., Tarnovskaya, S., Jornholt, J., Sokolnikova, P., Pervunina, T., Vasichkina, E., Sejersen, T., and Kostareva, A. (2022) Rare clinical phenotype of filaminopathy presenting as restrictive cardiomyopathy and myopathy in childhood, Orphanet J. Rare Dis., 17, 358, https://doi.org/10.1186/s13023-022-02477-5.
  63. Kiselev, A., Vaz, R., Knyazeva, A., Khudiakov, A., Tarnovskaya, S., Liu, J., Sergushichev, A., Kazakov, S., Frishman, D., Smolina, N., Pervunina, T., Jorholt, J., Sjoberg, G., Vershinina, T., Rudenko, D., Arner, A., Sejersen, T., Lindstrand, A., and Kostareva, A. (2018) De novo mutations in FLNC leading to early-onset restrictive cardiomyopathy and congenital myopathy, Hum. Mutat., 39, 1161-1172, https://doi.org/10.1002/ humu.23559.
  64. Савостьянов К. В., Басаргина Е. Н., Рябова Е. Е., Пушков А. А., Жанин И. С., Басаргина Е. Ю., Алексеева А. Ю., Муравьева Л. В., Гандаева Л. А., Фисенко А. П. (2021) Молекулярно-генетические особенности формирования рестриктивной кардиомиопатии у российских детей, Росс. Кардиол. Журн., 26, 4590, https://doi.org/10.15829/1560-4071-2021-4590.
  65. Ditaranto, R., Caponetti, A. G., Ferrara, V., Parisi, V., Minnucci, M., Chiti, C., Baldassarre, R., Di Nicola, F., Bonetti, S., Hasan, T., Potena, L., Galiè, N., Ragni, L., and Biagini, E. (2022) Pediatric restrictive cardiomyopathies, Front. Pediatr., 9, 745365, https://doi.org/10.3389/fped.2021.745365.
  66. Akinrinade, O., Lesurf, R., Genomics England Research Consortium, Lougheed, J., Mondal, T., Smythe, J., Altamirano-Diaz, L., Oechslin, E., and Mital, S. (2023) Age and sex differences in the genetics of cardiomyopathy, J. Cardiovasc. Trans. Res., 16, 1287-1302, https://doi.org/10.1007/s12265-023-10411-8.
  67. Verdonschot, J. A. J., Vanhoutte, E. K., Claes, G. R. F., Helderman-van den Enden, A., Hoeijmakers, J. G. J., Hellebrekers, D., de Haan, A., Christiaans, I., Lekanne Deprez, R. H., Boen, H. M., van Craenenbroeck, E. M., Loeys, B. L., Hoedemaekers, Y. M., Marcelis, C., Kempers, M., Brusse, E., van Waning, J. I., Baas, A. F., Dooijes, D., Asselbergs, F. W., Barge-Schaapveld, D. Q. C. M., Koopman, P., van den Wijngaard, A., Heymans, S. R. B., Krapels, I. P. C., and Brunner, H. G. (2020) A mutation update for the FLNC gene in myopathies and cardiomyopathies, Hum. Mutat., 41, 1091-1111, https://doi.org/10.1002/humu.24004.
  68. Eden, M., and Frey, N. (2021) Cardiac Filaminopathies: illuminating the divergent role of filamin C mutations in human cardiomyopathy, J. Clin. Med., 10, 577, https://doi.org/10.3390/jcm10040577.
  69. Brodehl, A., and Gerull, B. (2022) Genetic insights into primary restrictive cardiomyopathy, J. Clin. Med., 11, 2094, https://doi.org/10.3390/jcm11082094.
  70. Schänzer, A., Schumann, E., Zengeler, D., Gulatz, L., Maroli, G., Ahting, U., Sprengel, A., Gräf, S., Hahn, A., Jux, C., Acker, T., Fürst, D. O., Rupp, S., Schuld, J., and van der Ven, P. F. M. (2021) The p.Ala2430Val mutation in filamin C causes a “hypertrophic myofibrillar cardiomyopathy”, J. Muscle Res. Cell Motil., 42, 381-397, https://doi.org/10.1007/s10974-021-09601-1.
  71. Park, Y. E., Kim, D. S., and Shin, J. H. (2022) A novel nonsense mutation in the dimerization domain of FLNC causing mild myofibrillar myopathy, Clin. Neurol. Neurosurg., 221, 107386, https://doi.org/10.1016/ j.clineuro.2022.107386.
  72. Sellung, D., Heil, L., Daya, N., Jacobsen, F., Mertens-Rill, J., Zhuge, H., Döring, K., Piran, M., Milting, H., Unger, A., Linke, W. A., Kley, R., Preusse, C., Roos, A., Fürst, D. O., Ven, P. F. M. V., and Vorgerd, M. (2023) Novel filamin C myofibrillar myopathy variants cause different pathomechanisms and alterations in protein quality systems, Cells, 12, 1321, https://doi.org/10.3390/cells12091321.
  73. Duff, R. M., Tay, V., Hackman, P., Ravenscroft, G., McLean, C., Kennedy, P., Steinbach, A., Schöffler, W., van der Ven, P. F. M., Fürst, D. O., Song, J., Djinović-Carugo, K., Penttilä, S., Raheem, O., Reardon, K., Malandrini, A., Gambelli, S., Villanova, M., Nowak, K. J., Williams, D. R., Landers, J. E., Brown, R. H., Udd, B., and Laing, N. G. (2011) Mutations in the N-terminal actin-binding domain of filamin C cause a distal myopathy, Am. J. Hum. Genet., 88, 729-740, https://doi.org/10.1016/j.ajhg.2011.04.021.
  74. Avila-Smirnow, D., Gueneau, L., Batonnet-Pichon, S., Delort, F., Bécane, H. M., Claeys, K., Beuvin, M., Goudeau, B., Jais, J. P., Nelson, I., Richard, P., Ben Yaou, R., Romero, N. B., Wahbi, K., Mathis, S., Voit, T., Furst, D., van der Ven, P., Gil, R., Vicart, P., Fardeau, M., Bonne, G., and Behin, A. (2016) Cardiac arrhythmia and late-onset muscle weakness caused by a myofibrillar myopathy with unusual histopathological features due to a novel missense mutation in FLNC, Rev. Neurol., 172, 594-606, https://doi.org/10.1016/j.neurol.2016.07.017.
  75. Gaudreault, N., Ruel, L. J., Henry, C., Schleit, J., Lagüe, P., Champagne, J., Sénéchal, M., Sarrazin, J. F., Philippon, F., Bossé, Y., and Steinberg, C. (2023) Novel filamin C (FLNC) variant causes a severe form of familial mixed hypertrophic-restrictive cardiomyopathy, Am. J. Med. Genet. A, 191, 1508-1517, https://doi.org/10.1002/ ajmg.a.63169.
  76. Kölbel, H., Roos, A., van der Ven, P. F. M., Evangelista, T., Nolte, K., Johnson, K., Töpf, A., Wilson, M., Kress, W., Sickmann, A., Straub, V., Kollipara, L., Weis, J., Fürst, D. O., and Schara, U. (2020) First clinical and myopathological description of a myofibrillar myopathy with congenital onset and homozygous mutation in FLNC, Hum. Mutat., 41, 1600-1614, https://doi.org/10.1002/humu.24062.
  77. Reinstein, E., Gutierrez-Fernandez, A., Tzur, S., Bormans, C., Marcu, S., Tayeb-Fligelman, E., Vinkler, C., Raas-Rothschild, A., Irge, D., Landau, M., Shohat, M., Puente, X. S., Behar, D. M., and Lopez-Otın, C. (2016) Congenital dilated cardiomyopathy caused by biallelic mutations in filamin C, Eur. J. Hum. Genet., 24, 1792-1796, https://doi.org/10.1038/ejhg.2016.110.
  78. Alsubhi, A., Aldarwish, M., Agrawal, P. B., Al Tala, S. M., Eldadah, O., Alghamdi, A. A., Silmi, A., and Almannai, M. (2024) A child with dilated cardiomyopathy and homozygous splice site variant in FLNC gene, Mol. Genet. Metab. Rep., 38, 101027, https://doi.org/10.1016/j.ymgmr.2023.101027.
  79. Nagy, M., Mlynek, G., Kostan, J., Smith, L., Pühringer, D., Charron, P., Rasmussen, T. B., Bilinska, Z., Akhtar, M. M., Syrris, P., Lopes, L. R., Elliott, P. M., Gautel, M., Carugo, O., and Djinović-Carugo, K. (2023) Unlocking predictive power: a machine learning tool derived from in-depth analysis to forecast the impact of missense variants in human filamin C, bioRxiv, https://doi.org/10.1101/2023.08.05.552086.
  80. Chumakova, O. S., Baklanova, T. N., Milovanova, N. V., and Zateyshchikov, D. A. (2023) Hypertrophic cardiomyopathy in underrepresented populations: clinical and genetic landscape based on a russian single-center cohort study, Genes, 14, 2042, https://doi.org/10.3390/genes14112042.
  81. Kley, R. A., Maerkens, A., Leber, Y., Theis, V., Schreiner, A., van der Ven, P. F., Uszkoreit, J., Stephan, C., Eulitz, S., Euler, N., Kirschner, J., Müller, K., Meyer, H. E., Tegenthoff, M., Fürst, D. O., Vorgerd, M., Müller, T., and Marcus, K. (2013) A combined laser microdissection and mass spectrometry approach reveals new disease relevant proteins accumulating in aggregates of filaminopathy patients, Mol. Cell. Proteomics, 12, 215-227, https://doi.org/10.1074/mcp.M112.023176.
  82. Kley, R. A., Serdaroglu-Oflazer, P., Leber, Y., Odgerel, Z., van der Ven, P. F., Olivé, M., Ferrer, I., Onipe, A., Mihaylov, M., Bilbao, J. M., Lee, H. S., Höhfeld, J., Djinović-Carugo, K., Kong, K., Tegenthoff, M., Peters, S. A., Stenzel, W., Vorgerd, M., Goldfarb, L. G., and Fürst, D. O. (2012) Pathophysiology of protein aggregation and extended phenotyping in filaminopathy, Brain, 135, 2642-2660, https://doi.org/10.1093/brain/aws200.
  83. Elliott, P., Andersson, B., Arbustini, E., Bilinska, Z., Cecchi, F., Charron, P., Dubourg, O., Kühl, U., Maisch, B., McKenna, W. J., Monserrat, L., Pankuweit, S., Rapezzi, C., Seferovic, P., Tavazzi, L., and Keren, A. (2008) Classification of the cardiomyopathies: a position statement from the european society of cardiology working group on myocardial and pericardial diseases, Eur. Heart J., 29, 270-276, https://doi.org/10.1093/eurheartj/ ehm342.
  84. Muchtar, E., Blauwet, L. A., and Gertz, M. A. (2017) Restrictive cardiomyopathy: genetics, pathogenesis, clinical manifestations, diagnosis, and therapy, Circ. Res., 121, 819-837, https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA. 117.310982.
  85. Ruparelia, A. A., Oorschot, V., Ramm, G., and Bryson-Richardson, R. J. (2016) FLNC myofibrillar myopathy results from impaired autophagy and protein insufficiency, Hum. Mol. Genet., 25, 2131-2142, https://doi.org/10.1093/hmg/ddw080.
  86. Schubert, J., Tariq, M., Geddes, G., Kindel, S., Miller, E. M., and Ware, S. M. (2018) Novel pathogenic variants in filamin C identified in pediatric restrictive cardiomyopathy, Hum. Mutat., 39, 2083-2096, https://doi.org/10.1002/humu.23661.
  87. Agarwal, R., Paulo, J. A., Toepfer, C. N., Ewoldt, J. K., Sundaram, S., Chopra, A., Zhang, Q., Gorham, J., DePalma, S. R., Chen, C. S., Gygi, S. P., Seidman, C. E., and Seidman, J. G. (2021) Filamin C cardiomyopathy variants cause protein and lysosome accumulation, Circ. Res., 129, 751-766, https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.120.317076.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Cтруктура полипептидной цепи FLNC. а – Схема строения мономера FLNC: N-концевой актин-связывающий (ABD) участок (обозначен салатовым цветом), стержневые участки ROD1 (обозначен зеленым цветом) и ROD2 (обозначен фиолетовым цветом), С-концевой домен димеризации (DD, dimerization domain) (обозначен оранжевым цветом), петлевые домены (петля 1, петля 2); a.o. – аминокислотные остатки. б – Схема строения димера FLNC: кальпонин-гомологичные домены 1 и 2 (СН1, СН2) в составе ABD-участка; иммуноглобулин-подобные домены 1–15 в составе ROD1-участка; иммуноглобулин-подобные домены 16–23 в составе ROD2-участка; иммуноглобулин-подобный домен 24 в составе домена димеризации. Рисунок создан в BioRender

Скачать (164KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Деградация поврежденных молекул FLNC в мышечных клетках путем BAG3-опосредованной шаперон-зависимой селективной аутофагии. а – Белковый комплекс BAG3–Hsp70–HspB8–CHIP–p62 (BAG3-комплекс) с убиквитинированным (Ub, ubiquitin) FLNC; BAG3 (BCL2 associated athanogene 3) – атаноген, ассоциированный c BCL2; UBE2D (ubiquitin conjugation enzyme E2D) – убиквитин-конъюгирующий фермент E2D; CHIP (carboxy-terminal Hsp70-interacting protein) – белок, взаимодействующий с С-концом Hsp70, или убиквитинлигаза E3. б – Связывание BAG3-комплекса с LC3B-декорированным фагофором; LC3B (microtubule-associated protein 1 light chain 3 beta) – легкая цепь 3 бета ассоциированного с микротрубочками белка 1; SQSTM1/р62 (sequestosome-1/ubiquitin-binding protein p62) – секвестасома-1/убиквитин-связывающий белок р62. в – Аутофагосома с BAG3-комплексом (слева) и лизосома, содержащая гидролитические ферменты (справа). г – Аутолизосома, образованная слиянием аутофагосомы и лизосомы, с лизированным содержимым. Рисунок создан в BioRender на основе работы Höhfeld et al. [47]

Скачать (274KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024