Структура и функция кластера трансглутаминаз у базального многоклеточного Halisarca dujardinii (губка)

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Трансглутаминазы – ферменты, осуществляющие посттрансляционные модификации белков и участвующие в регуляции их активности. Впервые показано, что у базального многоклеточного, морской губки Halisarca dujardinii, гены трансглутаминаз организованы в кластер, как и у млекопитающих. Регуляторные области шести генов трансглутаминаз и особенности их экспрессии в разные периоды жизненного цикла H. dujardinii указывают на независимую регуляцию их экспрессии. Снижение активности трансглутаминаз, вызванное цистамином, повышает эффективность восстановления многоклеточной структуры губки после ее механической диссоциации. Впервые показано, что у базального многоклеточного снижение активности трансглутаминаз приводит к увеличению продукции активных форм кислорода. Изучение трансглутаминаз базального многоклеточного и других морских организмов важно для понимания эволюции и особенностей функционирования этих ферментов у высших животных.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

А. Д. Финошин

Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: alexcolton@yandex.ru
Россия, Москва, 119334

О. И. Кравчук

Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова Российской академии наук

Email: alexcolton@yandex.ru
Россия, Москва, 119334

К. В. Михайлов

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова; Институт проблем передачи информации им. А.А. Харкевича Российской академии наук

Email: alexcolton@yandex.ru

Научно-исследовательский институт физико-химической биологии им. А.Н. Белозерского

Россия, Москва, 119992; Москва, 127051

Р. Х. Зиганшин

Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова Российской академии наук (ИБХ)

Email: alexcolton@yandex.ru
Россия, Москва, 117997

К. И. Адамейко

Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова Российской академии наук

Email: alexcolton@yandex.ru
Россия, Москва, 119334

В. С. Михайлов

Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова Российской академии наук

Email: alexcolton@yandex.ru
Россия, Москва, 119334

Ю. В. Люпина

Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова Российской академии наук

Email: alexcolton@yandex.ru
Россия, Москва, 119334

Список литературы

  1. Shibata T., Kawabata S. (2018) Pluripotency and a secretion mechanism of Drosophila transglutaminase. J. Biochem. 163, 165–176.
  2. Lerner A., Matthias T. (2020) Processed food additive microbial transglutaminase and its cross-linked gliadin complexes are potential public health concerns in celiac disease. Int. J. Mol. Sci. 21, 1127.
  3. Della Mea M., Caparrós-Ruiz D., Claparols I., Serafini-Fracassini D., Rigau J. (2004) AtPng1p. The first plant transglutaminase. Plant Physiol. 135, 2046–2054.
  4. Eckert R.L., Kaartinen M.T., Nurminskaya M., Belkin A.M., Colak G., Johnson G.V., Mehta K. (2014) Transglutaminase regulation of cell function. Physiol. Rev. 94, 383–417.
  5. Nurminskaya M.V., Belkin A.M. (2012) Cellular functions of tissue transglutaminase. Int. Rev. Cell Mol. Biol. 294, 1–97.
  6. Ivashkin E., Melnikova V., Kurtova A., Brun N.R., Obukhova A., Khabarova M..Y, Yakusheff A., Adameyko I., Gribble K.E., Voronezhskaya E.E. (2019) Transglutaminase activity determines nuclear localization of serotonin immunoreactivity in the early embryos of invertebrates and vertebrates. ACS Chem. Neurosci. 10, 3888–3899.
  7. Zanetti L., Ristoratore F., Bertoni A., Cariello L. (2004) Characterization of sea urchin transglutaminase, a protein regulated by guanine/adenine nucleotides. J. Biol. Chem. 279, 49289–49297.
  8. Aaron L., Torsten M. (2019) Microbial transglutaminase: a new potential player in celiac disease. Clin. Immunol. 199, 37–43.
  9. Choi Y.-S., Jeong T.-J., Kim H.-W., Hwang K.-E., Sung J.-M., Seo D.-H., Kim Y.-B., Kim C.-J. (2017) Combined effects of sea mustard and transglutaminase on the quality characteristics of reduced-salt frankfurters: effect of transglutaminase and sea mustard on quality of sausages. J. Food Proc. Preservation. 41, e12945.
  10. Park Y.S., Choi Y.S., Hwang K.E., Kim T.K., Lee C.W., Shin D.M., Han S.G. (2017) Physicochemical properties of meat batter added with edible silkworm pupae (Bombyx mori) and transglutaminase. Korean J. Food Sci. Anim. Resourсе. 37, 351–359.
  11. Sun C.K., Ke C.J., Lin Y.W., Lin F.H., Tsai T.H., Sun J.S. (2021) Transglutaminase cross-linked gelatin-alginate-antibacterial hydrogel as the drug delivery-coatings for implant-related infections. Polymers. 13, 414.
  12. Porta R., Mariniello L., Di Pierro P., Sorrentino A., Giosafatto C.V. (2011) Transglutaminase crosslinked pectin- and chitosan-based edible films: a review. Crit. Rev. Food Sci. Nutr. 51, 223–238.
  13. Iismaa S.E., Mearns B.M., Lorand L., Graham R.M. (2009) Transglutaminases and disease: lessons from genetically engineered mouse models and inherited disorders. Physiol. Rev. 89, 991–1023.
  14. Lorand L., Graham R.M. (2003) Transglutaminases: crosslinking enzymes with pleiotropic functions. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 4, 140–156.
  15. Baumgartner W., Golenhofen N., Weth A., Hiiragi T., Saint R., Griffin M., Drenckhahn D. (2004) Role of transglutaminase 1 in stabilisation of intercellular junctions of the vascular endothelium. Histochem. Cell Biol. 122, 17–25.
  16. Martinet N., Bonnard L., Regnault V., Picard E., Burke L., Siat J., Grosdidier G., Martinet Y., Vignaud J.M. (2003) In vivo transglutaminase type 1 expression in normal lung, preinvasive bronchial lesions, and lung cancer. Am. J. Respir. Cell. Mol. Biol. 28, 428–435.
  17. Fesus L., Piacentini M. (2002) Transglutaminase 2: an enigmatic enzyme with diverse functions. Trends Biochem. Sci. 27, 534–539.
  18. Dubbink H.J., Cleutjens K.B., van der Korput H.A., Trapman J., Romijn J.C. (1999) An Sp1 binding site is essential for basal activity of the human prostate-specific transglutaminase gene (TGM4) promoter. Gene. 240, 261–267.
  19. Cassidy A.J., van Steensel M.A., Steijlen P.M., van Geel M., van der Velden J., Morley S.M., Terrinoni A., Melino G., Candi E., McLean W.H. (2005) A homozygous missense mutation in TGM5 abolishes epidermal transglutaminase 5 activity and causes acral peeling skin syndrome. Am. J. Hum. Genet. 77, 909–917.
  20. Board P.G., Webb G.C., McKee J., Ichinose A. (1988) Localization of the coagulation factor XIII A subunit gene (F13A) to chromosome bands 6p24–p25. Cytogenet. Cell Genet. 48, 25–27.
  21. Yang L., Shu H., Zhou M., Gong Y. (2022) Literature review on genotype–phenotype correlation in patients with hereditary spherocytosis. Clin. Genet. 102, 474–482.
  22. Wang R., Liang Z., Hal M., Söderhall K. (2001) A transglutaminase involved in the coagulation system of the freshwater crayfish, Pacifastacus leniusculus. Tissue localisation and cDNA cloning. Fish Shellfish Immunol. 11, 623–637.
  23. Cariello L., Ristoratore F., Zanetti L. (1997) A new transglutaminase‐like from the ascidian Ciona intestinalis. FEBS Lett. 408, 171–176.
  24. Mádi A., Punyiczki M., di Rao M., Piacentini M., Fésüs L. (1998) Biochemical characterization and localization of transglutaminase in wild‐type and cell‐death mutants of the nematode Caenorhabditis elegans. Eur. J. Biochem. 253, 583–590.
  25. Draper G.W., Shoemark D.K., Adams J.C. (2019) Modelling the early evolution of extracellular matrix from modern сtenophores and sponges. Essays Biochem. 63, 389–405.
  26. Li L., Watson C.J., Dubourd M., Bruton A., Xu M., Cooke G., Baugh J.A. (2016) HIF-1-dependent TGM1 expression is associated with maintenance of airway epithelial junction proteins. Lung. 194, 829–838.
  27. Liu T., Tee A.E., Porro A., Smith S.A., Dwarte T., Liu P.Y., Iraci N., Sekyere E., Haber M., Norris M.D., Diolaiti D., Della Valle G., Perini G., Marshall G.M. (2007) Activation of tissue transglutaminase transcription by histone deacetylase inhibition as a therapeutic approach for Myc oncogenesis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 104, 18682–18687.
  28. Chhabra A., Verma A., Mehta K. (2009) Tissue transglutaminase promotes or suppresses tumors depending on cell context. Anticancer Res. 29(6), 1909–1919.
  29. Lee M.Y., Wu M.F., Cherng S.H., Chiu L.Y., Yang T.Y., Sheu G.T. (2018) Tissue transglutaminase 2 expression is epigenetically regulated in human lung cancer cells and prevents reactive oxygen species-induced apoptosis. Cancer Manag. Res. 10, 2835–2848.
  30. Su X., He X., Ben Q., Wang W., Song H., Ye Q., Zang Y., Li W., Chen P., Yao W., Yuan Y. (2017) Effect of p53 on pancreatic cancer-glucose tolerance abnormalities by regulating transglutaminase 2 in resistance to glucose metabolic stress. Oncotarget. 8, 74299–74311.
  31. Kim Y., Eom S., Kim K., Lee Y.S., Choe J., Hahn J.H., Lee H., Kim Y.M., Ha K.S., Ro J.Y., Jeoung D. (2010) Transglutaminase II interacts with rac1, regulates production of reactive oxygen species, expression of snail, secretion of Th2 cytokines and mediates in vitro and in vivo allergic inflammation. Mol. Immunol. 47, 1010–1022.
  32. Junkunlo K., Söderhäll K., Söderhäll I., Noonin C. (2016) Reactive oxygen species affect transglutaminase activity and regulate hematopoiesis in a Crustacean. J. Biol. Chem. 291, 17593–17601.
  33. Jeon J.H., Lee H.J., Jang G.Y., Kim C.W., Shim D.M., Cho S.Y., Yeo E.J., Park S.C., Kim I.G. (2004) Different inhibition characteristics of intracellular transglutaminase activity by cystamine and cysteamine. Exp. Mol. Med. 36, 576–581.
  34. Lee S.M., Jeong E.M., Jeong J., Shin D.M., Lee H.J., Kim H.J., Lim J., Lee J.H., Cho S.Y., Kim M.K., Wee W.R., Lee J.H., Kim I.G. (2012) Cysteamine prevents the development of lens opacity in a rat model of selenite-induced cataract. Invest. Ophthalmol. Vis. Sci. 53, 1452.
  35. Finoshin A.D., Adameyko K.I., Mikhailov K.V., Kravchuk O.I., Georgiev A.A., Gornostaev N.G., Kosevich I.A., Mikhailov V.S., Gazizova G.R., Shagimardanova E.I., Gusev O.A., Lyupina Y.V. (2020) Iron metabolic pathways in the processes of sponge plasticity. PLoS One. 15, e0228722.
  36. Adameyko K.I., Burakov A.V., Finoshin A.D., Mikhailov K.V., Kravchuk O.I., Kozlova O.S., Gornostaev N.G., Cherkasov A.V., Erokhov P.A., Indeykina M.I., Bugrova A.E., Kononikhin A.S., Moiseenko A.V., Sokolova O.S., Bonchuk A.N., Zhegalova I.V., Georgiev A.A., Mikhailov V.S., Gogoleva N.E., Gazizova G.R., Shagimardanova E.I., Gusev O.A., Lyupina Y.V. (2021) Conservative and atypical ferritins of sponges. Int. J. Mol. Sci. 22, 8635.
  37. Ereskovsky A. (2000) Reproduction cycles and strategies of the cold-water sponges Halisarca dujardini (Demospongiae, Halisarcida), Myxilla incrustans and Iophon piceus (Demospongiae, Poecilosclerida) from the White Sea. Biol. Bull. 198, 77–87.
  38. Кравчук О.И., Бураков А.В., Горностаев Н.Г., Михайлов К.В., Адамейко К.И., Финошин А.Д., Георгиев А.А., Михайлов В.С., Ерюкова Ю.Э., Рубиновский Г.А., Заиц Д.В., Газизова Г.Р., Гусев О.А., Шагимарданова Е.И., Люпина Ю.В. (2021) Деацетилазы гистонов в процессе реагрегации клеток губки Halisarca dujardinii. Онтогенез. 52, 367–383.
  39. Кравчук О.И., Финошин А.Д., Михайлов К.В., Зиганшин Р.Х., Адамейко К.И., Горностаев Н.Г., Жураковская А.И., Михайлов В.С., Шагимарданова Е.И., Люпина Ю.В. (2023) Характеристика дегидратазы δ-аминолевуленовой кислоты холодноводной губки Halisarca dujardinii. Молекуляр. биология. 57, 1085–1097.
  40. Haas B.J., Papanicolaou A., Yassour M., Grabherr M., Blood P.D., Bowden J., Couger M.B., Eccles D., Li B., Lieber M., MacManes M.D., Ott M., Orvis J., Pochet N., Strozzi F., Weeks N., Westerman R., William T., Dewey C.N., Henschel R., LeDuc R.D., Friedman N., Regev A. (2013) De novo transcript sequence reconstruction from RNA-seq using the Trinity platform for reference generation and analysis. Nat. Protoc. 8, 1494–1512.
  41. Altschul S. (1997) Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs. Nucl. Acids Res. 25, 3389–3402.
  42. Zimin A.V., Marçais G., Puiu D., Roberts M., Salzberg S.L., Yorke J.A. (2013) The MaSuRCA genome assembler. Bioinformatics. 29, 2669–2677.
  43. Walker B.J., Abeel T., Shea T., Priest M., Abouelliel A., Sakthikumar S., Cuomo C.A., Zeng Q., Wortman J., Young S.K., Earl A.M. (2014) Pilon: аn integrated tool for comprehensive microbial variant detection and genome assembly improvement. PLoS One. 9, e112963.
  44. Robinson M.D., McCarthy D.J., Smyth G.K. (2010) еdgeR: a bioconductor package for differential expression analysis of digital gene expression data. Bioinformatics. 26, 139–140.
  45. Emms D.M., Kelly S. (2019) OrthoFinder: phylogenetic orthology inference for comparative genomics. Genome Biol. 20, 238.
  46. Eddy S.R. (2011) Accelerated profile HMM searches. PLoS Comput. Biol. 7, e1002195.
  47. Katoh K., Standley D.M. (2013) MAFFT multiple sequence alignment software version 7: improvements in performance and usability. Mol. Biol. Evol. 30, 772–780.
  48. Capella-Gutierrez S., Silla-Martinez J.M., Gabaldon T. (2009) trimAl: a tool for automated alignment trimming in large-scale phylogenetic analyses. Bioinformatics. 25, 1972–1973.
  49. Nguyen L.T., Schmidt H.A., von Haeseler A., Minh B.Q. (2015) IQ-TREE: а fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies. Mol. Biol. Evol. 32, 268–274.
  50. Kalyaanamoorthy S., Minh B.Q., Wong T.K.F., von Haeseler A., Jermiin L.S. (2017) ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates. Nat. Methods. 14, 587–589.
  51. Hoang D.T., Chernomor O., von Haeseler A., Minh B.Q., Vinh L.S. (2018) UFBoot2: improving the ultrafast bootstrap approximation. Mol. Biol. Evol. 35, 518–522.
  52. Kumar S., Stecher G., Tamura K. (2016) MEGA7: Molecular Evolutionary Genetics Analysis version 7.0 for bigger datasets. Mol. Biol. Evol. 33, 1870–1874.
  53. Wickham H. (2016) ggplot2: Elegant Graphics for Data Analysis. 2nd Ed. Switzerland: Springer, 260 p.
  54. Лапиков И.А., Могиленко Д.А., Диже Э.Б., Игнатович И.А., Орлов С.В., Перевозчиков А.П. (2008) Ap1-подобные цис-элементы в 5´-регуляторной области гена аполипопротеина A-I человека. Молекуляр. биология. 42, 295–305.
  55. Zhao W., Chow L.T., Broker T.R. (1999) A distal element in the HPV-11 upstream regulatory region contributes to promoter repression in basal keratinocytes in squamous epithelium. Virology. 253, 219–229.
  56. Wang G.L., Jiang B.H., Rue E.A., Semenza G.L. (1995) Hypoxia-inducible factor 1 is a basic-helix-loop-helix-PAS heterodimer regulated by cellular O2 tension. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 92, 5510–5514.
  57. Dynan W.S., Tjian R. (1983) The promoter-specific transcription factor Sp1 binds to upstream sequences in the SV40 early promoter. Cell. 35, 79–87.
  58. Yee V.C., Pedersen L.C., Le Trong I., Bishop P.D., Stenkamp R.E., Teller D.C. (1994) Three-dimensional structure of a transglutaminase: human blood coagulation factor XIII. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 91, 7296–7300.
  59. Budillon A., Carbone C., Di Gennaro E. (2013) Tissue transglutaminase: a new target to reverse cancer drug resistance. Amino Acids. 44, 63–72.
  60. Min B., Chung K.C. (2018) New insight into transglutaminase 2 and link to neurodegenerative diseases. BMB Rep. 51, 5–13.
  61. Prat-Duran J., Pinilla E., Nørregaard R., Simonsen U., Buus N.H. (2021) Transglutaminase 2 as a novel target in chronic kidney disease – methods, mechanisms and pharmacological inhibition. Pharmacol. Ther. 222, 107787.
  62. He B.J., Liao L., Deng Z.F., Tao Y.F., Xu Y.C., Lin F.Q. (2018) Molecular genetic mechanisms of hereditary spherocytosis: current perspectives. Acta Haematol. 139, 60–66.
  63. Kamisawa T., Wood L.D., Itoi T., Takaori K. (2016) Pancreatic cancer. Lancet. 388, 73–85.
  64. Cho S.Y., Lee J.H., Ju M.K., Jeong E.M., Kim H.J., Lim J., Lee S., Cho N.H., Park H.H., Choi K., Jeon J.H., Kim I.G. (2015) Cystamine induces AIF-mediated apoptosis through glutathione depletion. Biochim. Biophys. Acta. 1853, 619–631.
  65. Akimov S.S., Belkin A.M. (2001) Cell surface tissue transglutaminase is involved in adhesion and migration of monocytic cells on fibronectin. Blood. 98, 1567–1576.
  66. Li M., Wang X., Chen X., Hong J., Du Y., Song D. (2024) GK921, a transglutaminase inhibitor, strengthens the antitumor effect of cisplatin on pancreatic cancer cells by inhibiting epithelial-to-mesenchymal transition. Biochim. Biophys. Acta. 1870, 166925.
  67. Ferreira D., Naquet P., Manautou J. (2015) Influence of vanin-1 and catalytic products in liver during normal and oxidative stress conditions. Curr. Med. Chem. 22, 2407–2416.
  68. Jeitner T.M., Delikatny E.J., Ahlqvist J., Capper H., Cooper A.J. (2005) Mechanism for the inhibition of transglutaminase 2 by cystamine. Biochem. Pharmacol. 69, 961–970.
  69. Lorand L., Conrad S.M. (1984) Transglutaminases. Mol. Cell Biochem. 58, 9–35.
  70. Buznikov G.A., Nikitina L.A., Voronezhskaya E.E., Bezuglov V.V., Dennis Willows A.O., Nezlin L.P. (2003) Localization of serotonin and its possible role in early embryos of Tritonia diomedea (Mollusca: Nudibranchia). Cell Tissue Res. 311, 259–266.
  71. Glebov K., Voronezhskaya E.E., Khabarova M.Y., Ivashkin E., Nezlin L.P., Ponimaskin E.G. (2014) Mechanisms underlying dual effects of serotonin during development of Helisoma trivolvis (Mollusca). BMC Dev. Biol. 14, 14.
  72. Vacelet J., Donadey C. (1977) Electron microscope study of the association between some sponges and bacteria. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 30, 301–314.
  73. Calcabrini C., Catanzaro E., Bishayee A., Turrini E., Fimognari C. (2017) Marine sponge natural products with anticancer potential: an updated review. Mar. Drugs. 15, 310.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Филогенетическое дерево TGM животных. Цифры на узлах дерева соответствуют оценкам поддержки узла методом сверхбыстрого бутстрэпа UFBoot с 1000 реплик.

Скачать (1MB)
Метаданные
3. Рис. 2. Гены TGM губки H. dujardinii (а) и человека (б). Цифрами указаны расстояния между генами в парах нуклеотидов. В 5´-области генов губки H. dujardinii показаны регуляторные последовательности: ТАТА-бокс; HRE – элемент, отвечающий на гипоксию; AP1, SP1, CREB/AP1 – сайты связывания с соответствующими транскрипционными факторами.

Скачать (238KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Экспрессия генов TGM при диссоциации/реагрегации губки H. dujardinii в разные периоды годового цикла. Слева показан уровень экспрессии генов в ткани тела губки в разные периоды годового цикла. Голубым, салатовым, розовым и оранжевым цветом обозначены зима, весна, лето и осень соответственно. *Статистически значимые различия в экспрессии генов TGM в ткани тела губки в разные сезоны. Справа показано изменение экспрессии в диссоциированных клетках и клеточных агрегатах по сравнению с интактной губкой. Большими и маленькими точками обозначены диссоциированные клетки и агрегаты. Справа на тепловой карте приведены только статистически значимые различия (FDR < 0.001, см. Экспериментальную часть).

Скачать (227KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Выравнивание аминокислотных последовательностей каталитических сайтов TGM H. dujardinii и человека. Стрелками и рамками выделены каталитические остатки цистеина 376 (Cys376), гистидина 435 (His435) и аспарагиновой кислоты 458 (Asp458), необходимые для каталитической активности. Голубым показаны замены ключевых аминокислот. Нумерация приведена для TGM1 H. sapiens.

Скачать (493KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Электрофоретический анализ белков в 10%-ном SDS-ПААГ, окрашивание Coomassie R250. М – маркер молекулярной массы; H. d. – осветленный гомогенат клеточной суспензии H. dujardinii. Стрелкой показана зона, использованная для идентификации TGM H. dujardinii методом масс-спектрометрии.

Скачать (80KB)
Метаданные
7. Рис. 6. Клеточная суспензия через 2 ч после диссоциации губки. а – Контроль. б–г – Суспензия в присутствии 1, 5, 25 мМ цистамина. Шкала – 50 мкм.

Скачать (572KB)
Метаданные
8. Рис. 7. Агрегаты клеток через 24 ч после диссоциации губки, образовавшиеся в отсутствие (а) и в присутствии цистамина в концентрации 1 мМ (б); 5 мМ (в) и 25 мМ (г). Шкала – 100 мкм. д – Сравнительный анализ площади агрегатов.

Скачать (181KB)
Метаданные
9. Рис. 8. Конфокальная микроскопия суспензии клеток губки H. dujardinii. Зеленым цветом показана флуоресценция клеток после добавления в инкубационную среду H2DCFDA. Белыми стрелками показаны мелкие округлые клетки, черными – крупные с выростами.

Скачать (130KB)
Метаданные
10. Рис. 9. Флуоресценция клеточных агрегатов после добавления в инкубационную среду H2DCFDA. а,б – Контроль. В присутствии цистамина: в,г – 1 мМ; д,е – 5 мМ; ж,з – 25 мМ. и – Сравнительный анализ интенсивности флуоресценции.

Скачать (230KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024