Влияние гормонов и биогенных аминов на рост и выживание ENTEROCOCCUS DURANS

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

Молочнокислые бактерии (МКБ) являются важной составляющей микробиома человека. Они могут синтезировать и реагировать на сигналы гуморальной системы регуляции человека (гормоны, нейромедиаторы), однако феноменология и механизмы отклика МКБ на эти медиаторы исследованы недостаточно. В работе показано, что эстроген замедляет рост и развитие E. durans, норадреналин, эстроген, мозговой натрийуретический пептид дозозависимо продлевают стационарную фазу роста культуры. Сердечный натрийуретический пептид и эстроген стимулируют развитие биопленок культуры E. durans, что отмечено впервые. Частота образования персистеров зависит от типа роста бактерий – планктонного или биопленочного, и более выражена при биопленочном росте. Адреналин и норадреналин дозозависимо стимулировали, а остальные гормоны ингибировали образование персистеров в жидких культурах МКБ. В биопленках действие на образование персистеров имело иной характер: натрийуретические пептиды дозозависимо стимулировали образование персистеров, существенного ингибирования не оказывал ни один из гормонов. Клетки-персистеры E. durans через несколько месяцев инкубации созревали в термотолерантные анабиотические формы покоя, характеризующиеся типичными ультраструктурными особенностями. Впервые показано, что популяция покоящихся форм E. durans включает формы, различающиеся глубиной покоя, в том числе жизнеспособные, но некультивируемые формы.

Об авторах

Г. И. Эль-Регистан

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН

Email: nikolaevya@mail.ru
Россия, 119071, Москва

О. В. Земскова

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН

Email: nikolaevya@mail.ru
Россия, 119071, Москва

О. А. Галуза

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН

Email: nikolaevya@mail.ru
Россия, 119071, Москва

Р. В. Уланова

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН

Email: nikolaevya@mail.ru
Россия, 119071, Москва

Е. А. Ильичева

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН

Email: nikolaevya@mail.ru
Россия, 119071, Москва

А. В. Ганнесен

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН

Email: nikolaevya@mail.ru
Россия, 119071, Москва

Ю. А. Николаев

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: nikolaevya@mail.ru
Россия, 119071, Москва

Список литературы

  1. Бухарин О.В., Гинцбург А.Л., Романова Ю.М., Эль-Регистан Г.И. Механизмы выживания бактерий. М.: Медицина, 2005. 367 с.
  2. Голод Н.А., Лойко Н.Г., Мулюкин А.Л., Нейматов А.Л., Воробьева Л.И., Сузина Н.Е., Шаненко Е.Ф., Гальченко В.Ф., Эль-Регистан Г.И. Адаптация молочнокислых бактерий к неблагоприятным для роста условиям // Микробиология. 2009. Т. 78. С. 317–327.
  3. Golod N.A., Loiko N.G., Mulyukin A.L., Neiymatov A.L., Vorobjeva L.I., Suzina N.E., Shanenko E.F., Gal’Chenko V.F., El-Registan G.I. Adaptation of lactic acid bacteria to unfavorable growth conditions // Microbiology (Moscow). 2009. V. 78. P. 280‒289.
  4. Лойко Н.Г., Козлова А.Н., Николаев Ю.А., Гапонов А.М., Тутельян А.В., Эль’-Регистан Г.И. Влияние стресса на образование антибиотикотолерантных клеток Escherichia coli // Микробиология. 2015. Т. 84. С. 512–528.
  5. Loiko N.G., Kozlova A.N., Nikolaev Y.A., Gaponov A.M., Tutel’yan A.V., El’-Registan G.I. Effect of stress on emergence of antibiotic-tolerant Escherichia coli cells // Microbiology (Moscow). 2015. V. 84. P. 595‒609.
  6. Лойко Н.Г., Краснова М.А., Пичугина Т.В., Гриневич А.И., Ганина В.И., Козлова А.Н., Николаев Ю.А., Гальченко В.Ф., Эль-Регистан Г.И. Изменение диссоциативного спектра популяций молочнокислых бактерий при воздействии антибиотиков // Микробиология. 2014. Т. 83. № 3. С. 284–294.
  7. Loiko N.G., Krasnova M.A., Pichugina T.V., Grinevich A.I., Ganina V.I., Kozlova A.N., Nikolaev Yu.A., Gal’chenko V.F., El’-Registan G.I. Changes in the phase variant spectra in the populations of lactic acid bacteria under antibiotic treatment // Microbiology (Moscow). 2014. V. 83. P. 195‒204.
  8. Мулюкин А.Л., Сузина Н.Е., Мельников В.Г., Гальченко В.Ф., Эль-Регистан Г.И. Состояние покоя и фенотипическая вариабельность у Staphylococcus aureus и Corynebacterium pseudodiphtheriticum // Микробиология. 2014. Т. 83. № 1. С. 15–27.
  9. Mulyukin A.L., Suzina N.E., Mel’nikov V.G., Gal’chenko V.F., El’-Registan G.I. Dormant state and phenotypic variability of Staphylococcus aureus and Corynebacterium pseudodiphtheriticum // Microbiology (Moscow). 2014. V. 83. P. 149‒159.
  10. Мулюкин А.Л., Сузина Н.Е., Погорелова А.Ю., Антонюк Л.П., Дуда В.И., Эль-Регистан Г.И. Разнообразие морфотипов покоящихся клеток и условия их образования у Azospirillum brasilense // Микробиология. 2009. Т. 78. № 1. С. 42–52.
  11. Mulyukin A.L., Pogorelova A.Yu., El-Registan G.I., Suzina N.E., Duda V.I., Antonyuk L.P. Diverse morphological types of dormant cells and conditions for their formation in Azospirillum brasilense // Microbiology (Moscow). 2009. V. 78. P. 33‒41.
  12. Олескин А.В., Кировская Т.А., Ботвинко И.В., Лысак Л.В. Действие серотонина (5-окситриптамина) на рост и дифференциацию микроорганизмов // Микробиология. 1998. Т. 67. С. 306–311.
  13. Oleskin A.V., Kirovskaya T.A., Botvinko I.V., Lysak L.V. Effects of serotonin (5-hydroxytryptamine) on the growth and differentiation of microorganisms // Microbiology (Moscow). 1998. V. 67. P. 251‒257.
  14. Олескин А.В., Шендеров Б.А., Роговский В.С. Социальность микроорганизмов и взаимоотношения в системе микробиота‒хозяин: роль нейромедиаторов. М.: Изд-во МГУ, 2020. 286 с.
  15. Олескин А.В., Эль-Регистан Г.И., Шендеров Б.А. Межмикробные химические взаимодействия и диалог микробиота‒хозяин: роль нейромедиаторов // Микробиология. 2016. Т. 85. С. 3–25.
  16. Oleskin A.V., El’-Registan G.I., Shenderov B.A. Role of neuromediators in the functioning of the human microbiota: “business talks” among microorganisms and the microbiota-host dialogue // Microbiology (Moscow). 2016. V. 85. P. 1‒22.
  17. Погорелова А.Ю., Мулюкин А.Л., Антонюк Л.П., Гальченко В.Ф., Эль-Регистан Г.И. Фенотипическая вариабельность у Azospirillum brasilense штаммов Sp7 и Sp245: сопряженность с состоянием покоя и свойства диссоциантов // Микробиология. 2009. Т. 78. С. 618–628.
  18. Pogorelova A.Y., Mulyukin A.L., Galchenko V.F., El’-Registan G.I., Antonyuk L.P. Phenotypic variability in Azospirillum brasilense strains Sp7 and Sp245: association with dormancy and characteristics of the variants // Microbiology (Moscow). 2009. V. 78. P. 559‒568.
  19. Шлеева М.О., Салина Е.Г., Капрельянц А.С. Покоящиеся формы микобактерий // Микробиология. 2010. Т. 79. С. 3–15.
  20. Shleeva M.O., Salina E.G., Kaprelyants A.S. Dormant forms of mycobacteria // Microbiology (Moscow). 2010. V. 79. P. 1‒12.
  21. Эль-Регистан Г.И., Мулюкин А.Л., Николаев Ю.А., Сузина Н.Е., Гальченко В.Ф., Дуда В.И. Адаптогенные функции внеклеточных ауторегуляторов микроорганизмов // Микробиология. 2006. Т. 75. С. 446–456.
  22. El-Registan G.I., Mulyukin A.L., Nikolaev Yu.A., Gal’chenko V.F., Suzina N.E., Duda V.I. Adaptogenic functions of extracellular autoregulators of microorganisms // Microbiology (Moscow). 2006. V. 75. P. 380‒389.
  23. Ayrapetyan M., Williams T., Oliver J.D. Relationship between the viable but nonculturable state and antibiotic persister cells // J. Bacteriol. 2018. V. 200. Art. e00249-18. https://doi.org/10.1128/JB.00249-18
  24. Ayrapetyan M., Williams T.C., Oliver J.D. Bridging the gap between viable but non-culturable and antibiotic persistent bacteria // Trends Microbiol. 2015. V. 23. P. 7–13. https://doi.org/10.1016/j.tim.2014.09.004
  25. Bacteria as Multicellular Organisms // Eds. Shapiro J.A., Dworkin M. Oxford University Press, 1997. 480 p.
  26. Balaban N., Merrin I., Chait R., Kowalik L., Leibler S. Bacterial persistence as a phenotypic switch // Science. 2004. V. 305. P. 1622‒1625.
  27. Balaban N.Q., Helaine S., Lewis K., Ackermann M., Aldridge B., Andersson D.I., Brynildsen M.P., Bumann D., Camilli A., Collins J.J. et al. Definitions and guidelines for research on antibiotic persistence // Nat. Rev. Microbiol. 2019. V. 17. P. 441–448. https://doi.org/10.1038/s41579-019-0196-3
  28. Baquero F., Levin B.R. Proximate and ultimate causes of the bactericidal action of antibiotics // Nat. Rev. Microbiol. 2021. V. 19. P. 123–132. https://doi.org/10.1038/s41579-020-00443-1
  29. Bigger J.W. Treatment of staphylococcal infections with penicillin by intermittent sterilisation // Lancet. 1944. V. 244. P. 497–500. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(00)74210-3
  30. Canas-Duarte S.J., Restrepo S., Pedraza J.M. Novel protocol for persister cells isolation // PLoS One. 2014. V. 9. Art. e88660. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0088660
  31. Chebotar I.V., Emelyanova M.A., Bocharova J.A., Mayansky N.A., Kopantseva E.E., Mikhailovich V.M. The classification of bacterial survival strategies in the presence of antimicrobials // Microb. Pathog. 2021. V. 155. Art. 104901. https://doi.org/10.1016/j.micpath.2021.104901
  32. Colwell R.R., Brayton P.R., Grimes D.J., Roszak D.B., Huq S.A., Palmer L.M. Viable but non-culturable Vibrio cholerae and related pathogens in the environment: implications for release of genetically engineered microorganisms // Nat. Biotechnol. 1985. V. 3. P. 817–820. https://doi.org/10.1038/nbt0985-817
  33. Dadinova L.A., Chesnokov Y.M., Kamyshinsky R.A., Orlov I.A., Petoukhov M.V., Mozhaev A.A., Soshinskaya E.Yu., Lazarev V.N., Manuvera V.A., Orekhov A.S., Vasiliev A.L., Shtykova E.V. Protective Dps-DNA co-crystallization in stressed cells: an in vitro structural study by small-angle X‑ray scattering and cryo-electron tomography // FEBS Lett. 2019. V. 593. P. 1360‒1371. https://doi.org/10.1002/1873-3468.13439
  34. Fuqua W.C., Winans S.C., Greenberg E.P. Quorum sensing in bacteria: the LuxR-LuxI family of cell density-responsive transcriptional regulators // J. Bacteriol. 1994. V. 176. P. 269–275.
  35. Kaldalu N., Hauryliuk V., Turnbull K.J., La Mensa A., Putrinš M., Tenson T. In vitro studies of persister cells // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2020. V. 84. Art. e00070-20. https://doi.org/10.1128/MMBR.00070-20
  36. Kaldalu N., Joers A., Ingelman H., Tenson T. A general method for measuring persister levels in Escherichia coli cultures // Methods Mol. Biol. 2016. V. 1333. P. 29–42. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-2854-5_3
  37. Kaprelyants A.S., Mukamolova G.V., Kell D.B. Estimation of dormant Micrococcus luteus cells by penicillin lysis and by resuscitation in cellfree spent medium at high dilution // FEMS Microbiol. Lett. 1994. V. 115. P. 347–352.
  38. Kaushik V., Sharma S., Tiwari M., Tiwari V. Antipersister strategies against stress induced bacterial persistence // Microb. Pathog. 2022. V. 164. Art. 105423. https://doi.org/10.1016/j.micpath.2022.105423
  39. Kell D.B., Kaprelyants A.S., Weichart D.H., Harwood C.R., Barer M.R. Viability and activity in readily culturable bacteria: a review and discussion of the practical issues // Anto-nie van Leeuwenhoek. 1998. V. 73. P. 169–187. https://doi.org/10.1023/A:1000664013047
  40. Kim J.S., Chowdhury N., Yamasaki R., Wood T.K. Viable but non-culturable and persistence describe the same bacterial stress state // Environ. Microbiol. 2018. V. 20. P. 2038–2048. https://doi.org/10.1111/1462-2920.14075
  41. Krawczyk A.O., de Jong A., Omony J., Holsappel S., Wells-Bennik M.H.J., Kuipers O.P., Eijlander R.T. Spore heat activation requirements and germination responses correlate with sequences of germinant receptors and with the presence of a specific spoVA2mob operon in foodborne strains of Bacillus subtilis // Appl. Environ. Microbiol. 2017. V. 83. https://doi.org/10.1128/AEM.03122-16
  42. Lewis K. Persister cells // Annu. Rev. Microbiol. 2010. V. 64. P. 357‒372.
  43. Lyte M. Microbial endocrinology and nutrition: A perspective on new mechanisms by which diet can influence gut-to brain-communication // PharmaNutrition. 2013. V. 1. P. 35‒39.
  44. Lyte M. The effect of stress on microbial growth // Anim. Health Res. Rev. 2014. V. 15. P. 172‒174. https://doi.org/10.1017/S146625231400019X
  45. Lyte M. The microbial organ in the gut as a driver of homeostasis and disease // Med. Hypotheses. 2010. V. 74. P. 634–638.
  46. Maisonneuve E., Gerdes K. Molecular mechanisms underlying bacterial persisters // Cell. 2014. V. 157. P. 539–548. https://doi.org/10.1016/j.cell.2014.02.050
  47. Markova N., Slavchev G., Michailova L., Jourdanova M. Survival of Escherichia coli under lethal heat stress by L‑form conversion // Int. J. Biol. Sci. 2010. V. 6. P. 303‒315. https://doi.org/10.7150/ijbs.6.303
  48. Mukamolova G.V., Kaprelyants A.S., Kell D.B. Secretion of an antibacterial factor during resuscitation of dormant cells in Micrococcus luteus cultures held in an extended stationary phase // Antonie Van Leeuwenhoek. 1995. V. 67. P. 289–295.
  49. O’Toole G.A. Microtiter dish biofilm formation assay // J. Visual. Exper. 2011. V. 47. P. 2437.
  50. Salina E.G., Grigorov A.S., Bychenko O.S., Skvortsova Y.V., Mamedov I.Z., Azhikina T.L., Kaprelyants A.S. Resuscitation of dormant “non-culturable” Mycobacterium tuberculosis is characterized by immediate transcriptional burst // Front. Cell Infect. Microbiol. 2019. V. 9. P. 272. https://doi.org/10.3389/fcimb.2019.00272
  51. Song S., Wood T.K. “Viable but non-culturable cells” are dead // Environ. Microbiol. 2021. V. 23. P. 2335–2338. https://doi.org/10.1111/1462-2920.15463
  52. Strahl H., Errington J. Bacterial membranes: structure, domains, and function // Annu. Rev. Microbiol. 2017. V. 71. P. 519–538.
  53. Svenningsen M.S., Veress A., Harms A., Mitarai N., Semsey S. Birth and resuscitation of (p)ppGpp induced antibiotic tolerant persister cells // Sci. Rep. 2019. V. 9. Art. 6056. https://doi.org/10.1038/s41598-019-42403-7
  54. Van den Bergh B., Fauvart M., Michiels J. Formation, physiology, ecology, evolution and clinical importance of bacterial persisters // FEMS Microbiol. Rev. 2017. V. 41. P. 219‒251. https://doi.org/10.1093/femsre/fux001
  55. Wainwright J., Hobbs G., Nakouti I. Persister cells: formation, resuscitation and combative therapies // Arch. Microbiol. 2021. V. 203. P. 5899–5906. https://doi.org/10.1007/s00203-021-02585-z
  56. Wiradiputra M.R.D., Khuntayaporn P., Thirapanmethee K., Chomnawang M.T. Toxin-antitoxin systems: a key role on persister formation in Salmonella enterica serovar Typhimurium // Infect. Drug Resist. 2022. V. 15. P. 5813–5829. https://doi.org/10.2147/IDR.S378157

Дополнительные файлы


© Г.И. Эль-Регистан, О.В. Земскова, О.А. Галуза, Р.В. Уланова, Е.А. Ильичева, А.В. Ганнесен, Ю.А. Николаев, 2023